https://doi.org/10.19137/cienvet.v27.8980

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ARTÍCULO DE INVESTIGACIÓN

Nematodes gastrointestinales prevalentes en pequeños rumiantes criados en el Noroeste Argentino

Prevalent gastrointestinal nematodes of small ruminant raised in the Northwestern of Argentina

Nematoides gastrointestinais prevalentes em pequenos ruminantes criados no noroeste Argentino

Suarez VH1, Olmos LH2, Colque Caro LA2, Díaz JP2, Martínez GM3, Micheloud JF2

1 Instituto Nacional de Tecnología Agropecuaria (INTA), Estación Experimental Agropecuaria Salta, RN 68, km 172, 4403, Cerrillos, Salta.

2 Instituto Nacional de Tecnología Agropecuaria (INTA), –CIAP –Instituto de Investigación Animal del Chaco Semiárido –Área de Investigación en Salud Animal, Estación Experimental Agropecuaria (EEA) Salta (Cerrillos), Argentina.

3 Universidad Nacional de Salta - Sede Sur (UNAS). Coronel Vidt 346 - San José de Metán, Salta.

Correo electrónico: suarez.victor@inta.gob.ar

Fecha de recepción: 17 de marzo de 2025       Fecha de aceptado para su publicación: 5 de mayo de 2025

Resumen

El objetivo del presente estudio fue describir la etiología y abundancia de los nematodes gastrointestinales (NGI) de los caprinos y ovinos en las diferentes ecorregiones del noroeste de Argentina (NOA). Los NGI se recuperaron de muestras provenientes de necropsias realizadas con motivo de casos diagnósticos diversos (n= 117), provenientes de las ecorregiones chaqueña semiárida, valles templados y yungas, quebradas y valles áridos y puna de Salta, Jujuy y Santiago del Estero. A partir de las muestras del cuajo e intestinos se procedió a la recuperación y recuento de NGI. Las diferencias en los conteos de las especies de NGI fueron procesadas por análisis de varianza no paramétricos y chi cuadrado. Los principales NGI hallados y sus respectivas prevalencias fueron Haemonchus contortus (98,3%), Teladorsagia circumcincta (53,0%), Trichostrongylus axei (38,5%) Trichostrongylus colubriformis (85,5%), Trichuris spp. (41,9%), Oesophagostomum spp. (17,1%), Nematodirus spathiger (13,7%), Strongyloides papillosus (5,5%) y Cooperia curticei (1,1%). Las cargas de H. contortus de T. colubriformis y de NGI totales recuperadas de los valles templados y yungas fueron superiores (p<0,0001) a las halladas en el resto de las ecorregiones. Las cargas de H. contortus, de T. colubriformis y de NGI totales recuperadas durante el verano y el otoño fueron superiores (p<0,0001) a las recolectadas de los animales necropsiados en invierno y primavera. Se concluye que H. contortus y T. colubriformis son las especies de mayor importancia productiva para los caprinos y ovinos en el NOA, siendo las ecorregiones de valles templados y yungas y la época de verano y otoño las más favorables para los NGI que involucran un mayor riesgo de pérdidas productivas.

Palabras clave: Nematodes gastrointestinales, Caprinos, Ovinos, Ecorregiones, Noroeste Argentino

Abstract

The aim of this study was to describe the etiology and abundance of goat and sheep gastrointestinal nematodes (GIN) in different ecological regions of Northwest of Argentina (ANW). GIN were recovered from samples collected from necropsies carried out on different diagnostic cases (n= 117) from the following regions: chaqueña semi-arid, temperate valleys and humid forest, arid canyon and valleys and Puna of the provinces of Salta, Jujuy and Santiago del Estero. From abomasum and intestines samples GIN were recovered and counted. GIN species count differences were processed by non-parametric variance analysis and chi square. Recovered GIN and their respective prevalences were Haemonchus contortus (98,3%), Teladorsagia circumcincta (53,0%), Trichostrongylus axei (38,5%) Trichostrongylus colubriformis (85,5%), Trichuris spp. (41,9%), Oesophagostomum spp. (17,1%), Nematodirus spathiger (13,7%), Strongyloides papillosus (5,5%) and Cooperia curticei (1,1%). Burdens of H. contortus, T. colubriformis and total GIN recovered from the temperate valleys and humid forest ecoregions were higher (p<0.0001) than those recovered in the rest of the ecoregions. H. contortus, T. colubriformis and total GIN burdens recovered during summer and autumn were higher (p<0.0001) than those recovered from necropsied animals in winter and spring. It is concluded that H. contortus and T. colubriformis are the species of greatest productive importance for goats and sheep in ANW, with the temperate valleys and humid forest and summer-autumn period being the most favorable for GIN involving a greater risk of productive losses.

Key words: gastrointestinal nematodes, goats, sheep, ecological regions, Northwest of Argentina.

Resumo

O objetivo deste estudo foi descrever a etiologia e a abundância dos nematoides gastrointestinais (NGI) de caprinos e ovinos nas diferentes ecorregiões do noroeste da Argentina (NOA). Os NGI foram recuperados a partir de amostras de necrópsias realizadas em diferentes casos diagnósticos (n = 117), provenientes das ecorregiões do Chaco semiárido, vales temperados e yungas, quebradas e vales áridos, e Puna de Salta, Jujuy e Santiago del Estero. A partir das amostras de coalho e intestinos, procedeu-se à recuperação e quantificação dos NGI. As diferenças nas contagens das espécies de NGI foram processadas por análise de variância não paramétrica e teste do qui-quadrado. As principais espécies de NGI encontradas e suas respectivas prevalências foram: Haemonchus contortus (98,3%), Teladorsagia circumcincta (53,0%), Trichostrongylus axei (38,5%) Trichostrongylus colubriformis (85,5%), Trichuris spp. (41,9%), Oesophagostomum spp. (17,1%), Nematodirus spathiger (13,7%), Strongyloides papillosus (5,5%) y Cooperia curticei (1,1%).  As cargas de H. contortus, T. colubriformis e dos NGI totais recuperados dos vales temperados e das Yungas foram superiores (p<0,0001) às encontradas nas demais ecorregiões. As cargas de H. contortus, T. colubriformis e dos NGI totais recuperados durante o verão e o outono foram maiores (p < 0,0001) do que aquelas coletadas de animais necropsiados no inverno e na primavera. Conclui-se que H. contortus e T. colubriformis são as espécies de maior importância produtiva para caprinos e ovinos no NOA, sendo as ecorregiões dos vales temperados e das Yungas, assim como as estações do verão e do outono, as mais favoráveis ​​para os NGI, representando maior risco de perdas produtivas.

 Palavras-chave: nematoides gastrointestinais, caprinos, ovinos, ecorregiões, Noroeste Argentino.

 Introducción

La producción caprina y ovina en el noroeste argentino (NOA) es mayoritariamente extensiva y se encuentra principalmente en manos de pequeños productores que manejan una economía de subsistencia, basada en el autoconsumo y la venta de sus excedentes (queso y carne de cabrito o cordero). En menor medida existen industrias lecheras caprinas familiares que han invertido en capital e insumos y se basan en sistemas semiintensivos.[1] En el caso de los ovinos, en la región de valles templados también existen medianos y grandes productores con majadas, denominadas “de consumo” que son manejadas en forma semiextensiva, mientras que, en la región de la puna, se crían mayormente ovinos en forma extensiva. [2, 3]

 La región del NOA se caracteriza de este a oeste por pasar de una llanura chaqueña semiárida de clima cálido, a un relieve montañoso que incluye valles templados semiáridos elevados hasta valles áridos y cañadones ubicados a 2000 metros sobre el nivel del mar y más, hasta llegar a una planicie ondulada a más de 3000 ms.n.m, árida y surcada por cordones montañosos. [4] 

Sin embargo, estas diferentes regiones agro ecológicas presentan serios problemas productivos no resueltos que afectan la competitividad y sustentabilidad de estos sistemas familiares y comerciales. Entre estas limitaciones se pueden mencionar los problemas de manejo nutricional y sanitario de las majadas. [5, 6] Uno de estos problemas sanitarios es la infestación por nematodos gastrointestinales (NGI). [7] Una parasitosis muy importante reconocida mundialmente, ya que limita la salud de los pequeños rumiantes y la producción de leche y carne, [8, 9] afectando la competitividad económica e incluso causando una alta mortalidad animal. [10, 11]

A pesar de estos antecedentes, aún falta información de relevancia epidemiológica en esta vasta y diversa área agro ecológica para elaborar estrategias de control aplicables en los diversos sistemas productivos caprinos y ovinos del noroeste argentino. Uno de los aspectos relevantes a investigar es la presencia, distribución y abundancia de las especies de NGI más nocivas para la producción de carne y leche de cabra y oveja en los diferentes ecosistemas productivos del NOA.

A partir de esta falta de información, el presente estudio se plantea como objetivo describir la etiología y abundancia de los principales NGI de importancia económica que parasitan a los caprinos y ovinos criados y manejados en las diferentes ecorregiones del noroeste de Argentina.

 Materiales y Métodos

El estudio se realizó entre los años 2011 y 2022, comprendiendo la recuperación de NGI de muestras provenientes de diversas ecorregiones, principalmente, de la provincia de Salta y en menor medida de las provincias de Jujuy y Santiago del Estero (Figura 1).

Figura 1: Ubicación de las majadas de donde provinieron las muestras de los caprinos y ovinos necropsiados.

Estas ecorregiones fueron la chaqueña semiárida (RCS), la de valles templados y yungas (VTyY), la de quebradas y valles áridos (QyVA) y la de la puna (Pu). [3] En general, las precipitaciones de toda la región estudiada, se caracterizan por ser estivales y poseer un período seco comprendido entre mediados de otoño a mediados de primavera. Los muestreos ubicados en el sector este de Salta y en Santiago del Estero correspondieron a la ecorregión del chaco semiárido que se caracteriza por ser llana y con precipitaciones que van de 400 a 600 mm anuales y temperaturas medias de entre 15 y 29 °C, heladas poco frecuentes y extremos de hasta 48,9 °C. El resto de las ecorregiones ubicadas en Salta y Jujuy se encuentran en la denominada región Norandina y presentan una amplia variabilidad climática debido al relieve montañoso que condiciona fuertemente la distribución geográfica de las lluvias y el clima. Dentro de esta región, la de los valles templados y yungas, presentan temperaturas medias de entre 11 y 27 °C y precipitaciones anuales de entre 600-800 mm, alcanzando en las yungas, a los 1200 mm. En las ecorregiones de quebradas y valles áridos y puna, las lluvias oscilan entre los 100 y 300 mm anuales y las temperaturas, en la primera ecorregión, varían entre 5 y 23 °C, siendo la puna mucho más fría y con gran amplitud térmica debido a que se encuentra sobre los 3200 msnm. [3] Las muestras fueron tomadas de las necropsias de caprinos (n= 72) y ovinos (n= 45), criados en la región bajo estudio, a partir casos remitidos al Área de Investigación en Salud Animal del IIACS con sede en el INTA Salta (n= 117). Solo en 45 casos se pudo contar con el intestino grueso de los animales. Las muestras se excluían de ser analizadas si procedían de animales desparasitados con antihelmínticos 3 meses previos a la remisión, de acuerdo a la información suministrada por los productores.

A partir de las muestras del cuajo e intestinos se procedió a la recuperación y recuento de NGI adultos e inmaduros, según técnica descripta por Suarez. [12] Los NGI fueron descriptos según claves de, Lukovich [13] y Ueno y Gutierres Viviani.   [14]

 Las diferencias en conteos de las diferentes especies de NGI, entre especies, entre categorías jóvenes menores al año de edad (n=34) y adultas (n= 83), entre ecorregiones y estaciones del año fueron procesadas mediante análisis de varianza no paramétrico a través de la prueba de Kruskal Wallis y la presencia/ausencia de los géneros de NGI recuperados mediante el análisis de chi cuadrado. Se utilizó el programa estadístico InfoStat y un nivel de significancia del estadístico de p <0,05. [15]

Resultados 

Los NGI hallados y sus respectivas prevalencias a partir de la presencia de los vermes recuperados sobre el total de animales necropsiados fueron:  Haemonchus contortus (98,3%), Teladorsagia circumcincta (53,0%), Trichostrongylus axei (38,5%) Trichostrongylus colubriformis (85,5%), Nematodirus spp. (13,7%), Trichuris spp. (41,9%) y Oesophagostomum spp. (17,1%). Esporádicamente se recuperaron Strongyloides papillosus (5,5%) y Cooperia curticei (1,1%). El presente estudio registra por primera vez en caprinos y ovinos a la especie de Nematodirus spathiger en las ecorregiones de las QyVA y la Pu en el NOA. El cuadro 1 resume las medias, desvíos estándar, medianas, valores extremos y cuartiles los principales NGI recuperados.

Cuadro 1: Medias, desvíos estándar (DE), valores mínimos (Mín) y máximos (Máx) y cuartiles (Q) de los principales NGI recuperados en todos los muestreos.

Se diagnosticaron numerosos casos de gastroenteritis verminosa mayormente, en las ecorregiones de valles templados y de yungas. A modo de ejemplo, en el cuadro 2 se presentan los NGI recuperados de algunas las necropsias referentes a eventos de gastroenteritis verminosa. No se hallaron diferencias significativas entre las cargas totales de NGI recuperadas de caprinos (8982,4 ±11539) y de ovinos (7115,5 ±19457) ni entre animales menores al año de edad (9281,7 ±13471) y adultos mayores (7870,1 ±15588).

Cuadro 2: Fecha, ecorregión, especie, categoría y número de los principales nematodes gastrointestinales (NGI) recuperados de las necropsias realizadas de algunos casos clínicos de gastroenteritis verminosa. Región chaqueña semiárida (RCS), valles templados y yungas (VTyY), quebradas y valles áridos (QyVA) y puna (Pu).Al analizar las cargas de vermes recuperadas de las diferentes ecorregiones productivas (cuadro 3), se

principales especies de NGI, siendo en los VTyY donde las cargas de NGI totales, las de H. contortus, T. Colubriformis, T.axei y T.circumcincta fueron más elevadas (p<0,0001) que las halladas en las otras regiones. Solamente, aunque en números muy bajos Nematodirus spp. fue recuperado en mayor cantidad (p<0,0001) en las QyVA.

Cuadro 3: Media y desvío estándar (D.E.) de los principales vermes recuperados en las diferentes ecorregiones. Región chaqueña semiárida (RCS), valles templados y yungas (VTyY), quebradas y valles áridos (QyVA) y puna (Pu).

 La figura 2 muestra estas diferencias entre los NGI más importantes económicamente recobrados en las diferentes ecorregiones

Figura 2: Número medio (Δ), medianas, cuartiles 1 y 3 y valores máximos de los principales nematodes gastrointestinales recuperados de las diferentes ecorregiones. Región de valles templados y yungas (VTyY), chaqueña semiárida (RCS),), quebradas y valles áridos (QyVA) y puna (Pu).

 En cuanto a las diferencias entre los recuentos de NGI provenientes en cada una de las estaciones anuales, la figura 3 muestra los valores medios, las medianas y cuartiles de las cargas recuperadas. Se observó que las cargas significativamente (p<0,0001) más altas y de riesgo de H. contortus y totales se recogieron en verano y otoño que las halladas en invierno y primavera, mientras que las de T. colubriformis significativamente (p<0,0001) más altas se presentaron en otoño, siendo las de primavera las más bajas.

Figura 3: Número medio (X), medianas y cuartiles 1 y 3 de los principales nematodes gastrointestinales recuperados de las diferentes estaciones del año.

Discusión  

Estos resultados, muestran que solo Haemonchus contortus y Trichostrongylus colubriformis son las especies de importancia económica por su mayor abundancia en las regiones estudiadas y estan involucradas en los eventos de gastroenteritis verminosa de los pequeños rumiantes. Estudios previos de Kühne [16], Aguirre y Cafrune [10] y Suárez et al. [17] describen la presencia de las mismas especies descriptas en el presente trabajo, a excepción de C. curticei y O. venulosum, registradas recientemente en pequeños rumiantes [18, 19] y de Nematodirus spathiger descripto en cabras en el presente trabajo. Además, los casos de gastroenteritis documentados respaldan estos hallazgos (Cuadro 2), al igual que estudios epidemiológicos previos, evidenciando el impacto de los NGI como un factor limitante en la producción. [11, 17]

En cuanto a las diferencias ecorregionales, las cargas más elevadas y la mayoría de la ocurrencia de casos clínicos de gastroenteritis verminosa, se hallaron en los valles templados y yungas, donde el clima y la posibilidad de intensificar las cargas favorecen el desarrollo de los NGI. Tanto H. contortus como T. colubriformis, también como en el presente trabajo, fueron descriptos como los más abundantes y de riesgo en el litoral y en la llanura pampeana argentina [20, 21], Uruguay [22] y el sur de Brasil. [23] En la llanura chaqueña semiárida las cargas fueron bajas, probablemente debido a que el forraje disponible es, casi durante todo el año, mayormente arbustivo y tanto las cabras como y las ovejas se ven obligados a ramonear lejos del suelo a no ser por el consumo de los frutos y hojas caídas de los árboles y arbustos. [5] También las altas temperaturas y la elevada desecación ambiental características de esta ecorregión, serían factores adversos al desarrollo de los vermes. Estos resultados concuerdan con las observaciones epidemiológicas previas en esta ecorregión [24] y con los estudios en las regiones semiáridas del noreste brasilero [25] y mejicano [26], donde H. contortus fue el nematode más abundante durante el período de lluvias. Finalmente, en lo que hace a las zonas áridas como las QyVA y la Puna, las cargas fueron siempre bajas a excepción de eventos de gastroenteritis verminosa donde H. contortus fue el causante, originados durante la última parte del período de lluvias en animales que pastoreaban cuadros de pasturas implantadas (mayormente alfalfa) o en ciénagas bajo una alta carga animal. [27]

Al separar la presencia de las especies de acuerdo a las estaciones del año se evidencia que las cargas de H. contortus, de T. colubriformis y de NGI totales recuperadas durante el verano y el otoño fueron superiores a las de invierno y primavera. El inicio de la época de lluvias al principio del verano, favorece el desarrollo de las formas de vida libre de los NGI y su rápida traslación y permanencia en el pasto. [28] A partir de este pie de infestación, los animales aumentan la población de larvas de NGI, para que, hacia el final del verano y el otoño, alcancen su mayor presencia en las pasturas, siendo éste, el mayor periodo de riesgo para los animales y cuando más casos de gastroenteritis verminosa se registran [29]. En otras regiones del país, como en la semiárida pampeana donde predominan las lluvias estivales, también hacia fin del verano y a lo largo del otoño, es cuando los NGI presentan las cargas más elevadas y de riesgo para los animales. [30]

Conclusiones 

A partir de los presentes resultados, se puede concluir que las especies de NGI prevalentes en las diferentes ecorregiones y sistemas productivos del noroeste de Argentina fueron, Haemonchus contortus y Trichostrongylus colubriformis. Estas especies, debido a su elevada prevalencia y abundancia y a los casos clínicos registrados, representan una limitante de importancia productiva para las majadas caprinas y ovinas de acuerdo con las diferentes ecorregiones estudiadas.

 Estos resultados ameritan la continuidad de las investigaciones sobre la epidemiología de los NGI, necesarias para elaborar estrategias de control sustentable apropiadas a los diferentes sistemas reales de producción.

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Conflicto de intereses:   Los autores declaran, ausencia de conflictos de intereses en el artículo enviado.

CRediT:

Suárez VH: Conceptualización del proyecto, gestión, supervisión y coordinación del trabajo de investigación, análisis de datos, recolección del material, redacción del borrador original, obtención de recursos. Olmos LH: Recolección del material, gestión, investigación, revisión del trabajo final, obtención de recursos. Colque Caro LA: Recolección del material, análisis de muestras en laboratorio. Díaz JP: Análisis de muestras en laboratorio, Martínez GM: Obtención y Manejo de los recursos, revisión del trabajo final. Micheloud JF: Obtención y manejo de los recursos, revisión del trabajo final.

Agradecimientos

Los autores agradecen a los señores José Alfaro y Emilio Alfaro, ayudantes del tambo caprino de la EEA INTA Salta y al staff del Área de Salud Animal del IIACS por su ayuda en la toma y conservación de las muestras.