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1
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Porta, Andrés O.
3
y Agudelo, Ignacio J.
4
RESUMEN
Las agallas son crecimientos anormales en los órganos de las plantas provocados por organismos
inductores como bacterias, hongos o animales. En las hojas del chañar, Geoffroea decorticans (Gill.
ex Hook. et Arn.) Burkart, se desarrollan agallas inducidas por ácaros eriófidos. El objetivo de este
trabajo fue describir aspectos morfoanatómicos e histoquímicos de la ácaroagalla madura e identificar
al inductor. Las agallas fueron colectadas durante los años 20152016 en Santa Rosa y Anguil (La
Pampa, Argentina). Se realizaron análisis anatómicos e histoquímicos de hojas con y sin agallas. La
estructura foliar sin agalla es isolateral con escaso parénquima esponjoso entre los parénquimas en
empalizada. La ácaroagalla estudiada tiene forma de saco que se extiende en un cuello angosto con
un ostiolo, se proyecta hacia ambas superficies foliares y es unicameral. El revestimiento externo
está formado por la epidermis (adaxial y abaxial) e hipodermis. El cuerpo de la agalla está constituido
por parénquima fotosintético y la vaina tanífera. El revestimiento interno está conformado por el tejido
nutritivo. El parénquima, principalmente el esponjoso, es el tejido que experimenta los cambios más
relevantes. La ácaroagalla es inducida por una especie del género Aceria (Eriophyidae). Se reporta
la presencia de ácaros tarsonémidos como fauna asociada.
PALABRAS CLAVE: Acari; agalla; Eriophyidae; “chañar”; Tarsonemidae;
ABSTRACT
Plant galls are abnormal growths in plant organs caused by inducing organisms such as bacteria,
fungi or metazoans. On the leaves of “chañar”, Geoffroea decorticans (Gill. ex Hook. et Arn.) Burkart,
eryiophyid mites induce galls. The aim of this work was to describe morphoanatomical and
histochemical aspects of the mature mite gall and identify the inducer. The galls were collected during
20152016 in Santa Rosa and Anguil (La Pampa, Argentina). Anatomical and histochemical analysis
of gallfree and galled leaves was performed. The leaf structure without gall is isolateral with scarce
spongy parenchyma between both palisade parenchymas. The studied gall is sacshaped extending
into a thin neck with an ostiole, the gall projects to both foliar surfaces and it is unilocular. Externally,
the gall is covered by the epidermis (adaxial and abaxial) and hypodermis. The gall body is composed
of photosynthetic parenchyma and tanniferous sheath. The gall chamber is covered internally by the
nutritional tissue. The parenchyma, mainly spongy one is the tissue that exhibits the most relevant
changes. The studied mite gall is induced by a species of the genus Aceria (Eriophyidae). A tarsonemid
mite is reported as gall associated fauna.
KEY WORDS: Acari; Eriophyidae; gall; “chañar”; Tarsonemidae;
Recibido 12/12/2019
Aceptado 26/05/2020
1 Facultad de Ci
encias Exactas y Naturales
, U
NLPam, bmcorromolas@gmail.com
2 CON
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3 Div. Aracnología, Museo Argentino de
Cienci
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4 Cátedr
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pto. de Farmacología, Faculta
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B
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SEMIÁRIDA Revista de la Facultad de Agronomía UNLPam Vol 30(1): 1928
6300 Santa Rosa  Argentina. 2020. ISSN 24084077 (online)30
DOI: http://dx.doi.org/10.19137/semiarida.2020(01).1928
Cómo citar este trabajo:
Corró Molas, B. M., Martínez, J. J., Porta, A. O. y Agudelo,
I. J. (2020). Exomorfología y anatomía de la agalla foliar
desarrollada en Geoffroea decorticans (Fabaceae) inducida
por ácaros eriófidos. Semiárida, 30(1), 1928.
las plantas por la presencia o la actividad de un
organismo inductor como virus, bacterias,
hongos o animales (Mani, 1992). Entre los
animales artrópodos, dos grupos han
desarrollado la capacidad de desarrollar
agallas, los ácaros Chelicerata: Arachnida y los
insectos Hexapoda (Raman et al., 2005). Los
ácaros inductores de agallas (ácarocecidias o
INTRODUCCIÓN
Las agallas o cecidias son formaciones
anormales que se desarrollan en los órganos de
células que proveen de alimento a la colonia y
constituyen un tejido nutritivo accesible
(Larew, 1982; Westphal, 1992; Westphal &
Manson, 1996). En las ácaroagallas foliares, si
el sitio de inicio de la inducción ocurre sobre
la superficie foliar, la epidermis y los
parénquimas adyacentes son los tejidos más
afectados por el inductor galígeno. Si el sitio
de inicio de la agalla se encuentra en el
mesófilo, los parénquimas son los tejidos más
afectados. En general, las alteraciones pueden
conducir a la muerte celular, a la formación de
erinosis y papilas, a la diferenciación en células
nutritivas y a la homogenización del mesófilo
(Larew, 1982; Westphal, 1992; Kane et al.,
1997; Rancic & Petanovic, 2002; Moura et al.,
2009, Chetverikov et al., 2015).
Una característica común en las ácaroagallas
es la presencia de taninos. La acumulación de
taninos en agallas inducidas por insectos y
ácaros ha sido señalada como una respuesta
defensiva de la planta (Cornell, 1983,
Ananthakrishnan & Gopichandran, 1993; Kane
et al., 1997; Nyman & JulkunenTiitto, 2000)
y también, como protección para el inductor
contra enemigos naturales, como hongos
(Nyman & JulkunenTiitto, 2000; Kielkiewicz
et al., 2011). En particular, en las ácaroagallas,
los taninos pueden acumularse en distinta
cantidad en las células epidérmicas, las células
nutritivas, los tricomas, las células
parenquimáticas y, en general, el ácaro evita
alimentarse de células con abundante tanino
(Larew, 1982). Por otro lado, el rol de los
taninos en las plantas es diverso, ha sido
postulado con función protectora de los tejidos
vegetales por actuar como filtro de la radiación
ultravioleta (Carvalho et al., 2009; Vilela et al.,
2011; Jáuregui y Torres, 2014) y como defensa
química contra la herbivoría por reducir la
digestibilidad y promover la precipitación de
enzimas digestivas (Ayres et al., 1997; Blytt et
al., 1988; Forkner et al., 2004; Sánchez
Granados et al., 2008; VacaSánchez et al.,
2016).
El “chañar” Geoffroea decorticans (Gill. ex
Hook. et Arn.) Burkart (Fabaceae), es una
especie xerófila con porte de árbol o arbusto
20
ácaroagallas) son fitófagos y pertenecen a tres
familias de Eriophyoidea (Oldfield, 2005). La
familia más diversa y con mayor número de
especies galígenas es Eriophyidae y la mayor
parte de las especies productoras de agallas
corresponden a los géneros Aceria Keifer y
Eriophyes von Siebold (Oldfield, 1996). En
general, los eriófidos galígenos no afectan la
viabilidad de los órganos vegetales infectados
ni agotan a la planta como recurso y, exhiben
una alta especialización para la interacción con
la planta (Sabelis & Bruin, 1996; Westphal &
Manson, 1996; Chetverikov, 2015; Araujo et
al., 2019). En las ácaroagallas se ha registrado
una fauna asociada compuesta por insectos y
ácaros que se comportan como especies
inquilinas o depredadoras (Beer, 1963; Larew,
1982; Perring & McMurtry, 1996; Sabelis &
Bruin, 1996; Oldfield, 2005; Patankar et al.,
2012).
Los ácaros pueden generar agallas en todas
las partes de la planta excepto en las raíces. La
forma particular de la ácaroagalla es
característica de la especie inductora y existen
varios criterios para clasificar la diversidad de
este tipo de agallas (Westphal & Manson,
1996). Las clasificaciones tienen en cuenta el
órgano afectado, la complejidad estructural e
histológica, el tipo y la ubicación del daño a la
planta hospedadora y la duración de la agalla
(Larew, 1982; Westphal, 1992; Westphal &
Manson, 1996; Oldfield, 2005; Chetverikov et
al., 2015; Vacante, 2015). En particular, las
ácaroagallas inducidas en hojas son pequeñas
y frecuentemente desarrollan tricomas en
exceso (erinosis). Las ácaroagallas foliares más
sencillas implican el desarrollo de erinosis
sobre la superficie foliar afectada y las formas
más complejas varían desde plegamientos de la
lámina, enrollamientos del margen foliar,
presencia de ampollas, protuberancias o
abultamientos a modo de bolsas (abiertas por
un ostiolo o por un área de abertura) más o
menos prominentes sobre una o ambas
superficies foliares (Cook, 1903; Larew, 1982;
Westphal, 1992; Chetverikov et al., 2015,
Vacante, 2015). En el interior de la agalla, los
ácaros galígenos inducen el desarrollo de
Corró Molas, B. M., Martínez, J. J., Porta, A. O. y Agudelo, I. J.
20
21
muy espinoso y caducifolio, nativa de
Sudamérica y con distribución en Argentina,
Chile, Bolivia, Perú, Paraguay y Uruguay
(Burkart, 1949; Cano, 1988). Las hojas son
pinnaticompuestas e imparipinnadas,
generalmente con 59 folíolos enteros
subcoriáceos y con el folíolo terminal mayor
(Burkart, 1949; Cano, 1988). La anatomía foliar
de la especie fue estudiada por Andersen et al.
(2000), Arambarri et al. (2012) y Pérez Cuadra
y Cambi (2014).
En el “chañar” fueron registradas agallas
inducidas por ácaros en yemas laterales
(Tavares, 1915) o inducidas por insectos en
yemas axilares, brotes, tallos y hojas (Polanco
et al., 2000; Fernandes et al., 2002; Kuzmanich
et al., 2018).
El objetivo del presente trabajo fue describir
aspectos morfoanatómicos y rasgos
histoquímicos de la ácarocecidia madura
desarrollada en las hojas de chañares que
habitan en la Provincia de La Pampa, Argentina
y determinar e identificar el ácaro inductor, en
el marco de un estudio más amplio sobre los
aspectos biológicos y la diversidad de las
agallas inducidas por artrópodos en especies
arbóreas y arbustivas de bosque de caldén
Prosopis caldenia Burkart (Fabaceae)
MATERIALES Y MÉTODOS
El área de estudio se encuentra en el
Departamento Capital, Provincia de La Pampa,
Argentina. Las hojas adultas, con y sin agallas,
fueron colectadas de ejemplares de “chañar”
ubicados en un fragmento de bosque de caldén
en el área de la Laguna Don Tomás (36,61° 66'
84"; 64,32° 45' 14") de la ciudad de Santa Rosa
y de ejemplares que crecen en el área rural de la
localidad de Anguil (36,52° 48' 48"; 64,00° 94'
99") en 2015 (diciembre) y 2016 (febrero). El
material colectado fue fijado con FAA (alcohol
96° agua destilada formol ácido acético
glacial en proporción 10:7:2:1) y posteriormente
conservado en alcohol 70°. En un total de 67
agallas fue registrado el diámetro mayor con
calibre digital.
La anatomía de la lámina foliar no agallada y
de las agallas se examinó a través de cortes con
micrótomo y a mano alzada. Para la elaboración
Exomorfología y anatomía de la agalla foliar desarrollada en Geoffroea decorticans (Fabaceae) inducida por ácaros eriófidos
de los preparados permanentes se prosiguió
acorde a la técnica de deshidratación con una
serie ascendente de alcoholes etílicos y a la
técnica de inclusión en parafina y tinción con
safraninaverde rápido propuesta por
D´Ambrogio de Argüeso (1986) utilizando
Pathoclear® Plus (Biopack®) como sustituto del
solvente xileno. Se utilizó un micrótomo
Microm HM 310tipo rotativo y los cortes
fueron de 12 µm de espesor. En los preparados
temporarios de los cortes a mano alzada se
utilizaron los colorantes azul de toluidina y
safranina en solución acuosa. En cortes a mano
alzada, sin colorantes y montados en agua,
fueron aplicadas técnicas histoquímicas para
detectar almidón (lugol), compuestos
polifenólicos (cloruro férrico) (Zarlavsky, 2014)
y taninos condensados (vainillina/HCl)
(Gardner, 1975).
Los cortes de las agallas (n = 3) con
micrótomo fueron transversales en referencia a
la lámina del folíolo, los cortes de las agallas (n
= 10) a mano alzada fueron transversales y
longitudinales y los cortes de las hojas sin
agallas fueron transversales, con micrótomo (n
= 1) y a mano alzada (n = 10). Para obtener las
epidermis de las hojas sin agallas y de las
ácaroagallas, se colocaron los folíolos en
hipoclorito de sodio diluido durante 1530
minutos y luego, bajo el microscopio
estereoscópico se rasparon y separaron las
epidermis (D´Ambrogio de Argüeso, 1986).
Las fotografías de los cortes microscópicos
fueron obtenidas con cámara digital Sony 20,4
MP adosada a un microscopio óptico LabKlass®
XS2146. Las fotografías del aspecto externo de
las agallas fueron efectuadas con cámara
Axiocam ERc 5s, incorporada a un microscopio
estereoscópico Zeiss Stemi 508.
Los ácaros fueron aclarados en fluido de
Nesbitt y, posteriormente, montados en medio
de Hoyer (Walter y Krantz, 2009). Los
ejemplares fueron estudiados utilizando un
microscopio Leica DM2500 equipado con DIC.
Para la determinación de los ácaros eriófidos se
utilizó la publicación de Lindquist & Amrine
(1996) y para la de los ácaros tarsonémidos se
empleó Lindquist (1986).
Una muestra de ácaroagallas fue depositada
22
uniseriados, formados por un pie pluricelular
corto lignificado y una célula apical alargada con
el extremo terminal aguzado y la pared celular
muy gruesa no lignificada. El pie con forma de
coma está constituido por 23 células cortas con
paredes gruesas, la célula apical se observa
adpresa. En el corte transversal se observan
ambas epidermis unistratas y el mesófilo es
isolateral. El parénquima en empalizada es
compacto hacia la cara adaxial, con células
alargadas y, menos denso y con células más cortas
hacia la cara abaxial. Entre ambos parénquimas
se observa escaso parénquima esponjoso formado
por células de forma alargada a poliédrica. En
posición subepidérmica abaxial, se observa una
hipodermis unistrata formada por grandes células,
conteniendo en general
taninos. Los haces vasculares
colaterales poseen una vaina
de células parenquimáticas
frecuentemente con cristales
prismáticos. En los haces
vasculares principal y
mayores la vaina se extiende
hacia ambas epidermis, y en
algunos haces menores se
observa la extensión de la
vaina sólo hacia la epidermis
adaxial. El haz vascular
principal y los de segundo
orden presentan un casquete
de fibras en forma de
herradura hacia la superficie
abaxial y un paquete de fibras
con forma de cono hacia la
superficie adaxial (Figura 1
C).
Ácaros galígenos y ácaros
asociados a la agalla
Dentro de las ácaroagallas
se hallaron dos especies de
ácaros pertenecientes a las
familias Eriophyidae y
Tarsonemidae (Arthropoda:
Chelicerata: Arachnida: Acari).
Los eriófidos pertenecen al
género Aceria Keifer 1944
(Eriophyinae: Acerini) y aún
no se ha identificado la
22
en la colección de agallas de la cátedra Biología
de Invertebrados II de la Facultad de Ciencias
Exactas y Naturales de la Universidad Nacional
de La Pampa.
RESULTADOS
Anatomía foliar de Geoffroea decorticans sin
agallas
En vista superficial, las células epidérmicas de la
lámina del folíolo tienen contornos rectilíneos.
Los estomas anomocíticos, paracíticos y
ciclocíticos están presentes en ambas epidermis y
se encuentran al mismo nivel que las células
epidérmicas (Figura 1 A, B). Se observan
tricomas eglandulares, pluricelulares y
Corró Molas, B. M., Martínez, J. J., Porta, A. O. y Agudelo, I. J.
Figura 1. Anatomía del folíolo de Geoffroea decorticans sin ácaroagalla. A y B:
Epidermis en vista superficial, A. Epidermis adaxial. B. Epidermis
abaxial. C: Corte transversal, eb: epidermis abaxial, ed: epidermis
adaxial, ev: extensión de la vaina del haz, f: fibras, fl: floema del haz
principal, ht: hipodermis tanífera, pe: parénquima en empalizada, ps:
parénquima esponjoso, v: vaina del haz, x: xilema del haz principal
Figure 1. Anatomy of the leaflet of Geoffroea decorticans without gall. A and B:
Epidermis in superficial view, A. Adaxial epidermis. B. Abaxial
epidermis. C. Cross section, eb: abaxial epidermis, ed: adaxial
epidermis, ev: bundle sheath extension, f: fibers, fl: midvein phloem,
ht: tanniferous hypodermis, pe: palisade parenchyma, ps: spongy
parenchyma, v: bundle sheath, x: main vein xylem.
23
especie. Los ácaros
tarsonémidos pertenecen
a la subfamilia
Tarsoneminae, quedando
pendiente la determina
ción taxonómica a nivel
más bajo. En las muestras
estudiadas la cantidad de
tarsonemidos fue
altamente variable, en
algunas agallas casi
todos los ácaros corres
pondieron a esta familia.
Exomorfología y
anatomía de la
ácaroagalla
Las ácaroagallas se
desarrollan en la lámina y
el margen del folíolo,
pocas veces se observan
en el raquis de la hoja
(Figura 2 A). En cada
folíolo se pueden
observar una a varias
ácaroagallas, agrupadas o
aisladas y distribuidas
aleatoriamente en la
lámina. En general, la
presencia de una agalla aislada no
distorsiona ni dobla la parte del folíolo sin
agallas pero si la infestación es alta, la
lámina se altera en su forma y aspecto.
Estas agallas son de color verde
blanquecino, levemente más claro que el
color del folíolo (Figuras 2 A).
La ácaroagalla tiene forma de saco o
bolsa que se proyecta a modo de un
cuello angosto con el extremo terminal
delimitando una abertura, el ostiolo
(Figura 2). El saco presenta una única
cámara donde se encuentra la colonia de
ácaros eriófidos (huevos, juveniles y
adultos) y se continúa conformando un
canal en el cuello. Una misma agalla es
visible en ambas caras de la lámina del
folíolo (Figura 2 B, C). Generalmente,
hacia la superficie adaxial del folíolo, se
observa la porción de la agalla con forma
Exomorfología y anatomía de la agalla foliar desarrollada en Geoffroea decorticans (Fabaceae) inducida por ácaros eriófidos
Figura 2. Exomorfología de la ácaroagalla foliar inducida por una especie de Aceria
en folíolos de Geoffroea decorticans. A: Hoja pinnaticompuesta de
Geoffroea decorticans con ácaroagallas inducidas por Aceria sp. B:
Esquema de la ácaroagalla en vista lateral, a: folíolo, b: saco, c: cuello,
folíolo. C: Ácaroagalla en vista lateral, se: saco epifilo en la cara adaxial
del folíolo, sh: saco hipofilo en la cara abaxial del folíolo, c: cuello en la
cara abaxial del folíolo. D: Ácaroagalla en vista adaxial, se: saco epifilo,
c: cuello, to: tricomas en el área del ostíolo. E: Ácaroagalla en vista
abaxial, sh: saco hipofilo, to: tricomas en el área del ostíolo.
Figure 2. Exomorphology of the leaf mite gall induced by Aceria species on
Geoffroea decorticans leaflets. A: Pinnately compound leaf of G.
decorticans with mite galls induced by Aceria sp. B: Scheme of the mite
gall in side view, a: leaflet, b: sac, c: neck, d: ostiole area, e: epiphilus
sac, f: hypophilus sac. C: Mite gall in side view, se: epiphilus sac, sh:
hypophilus sac, c: neck. D: Mite gall in adaxial view, se: epiphilus sac, c:
neck, to: trichomes in the ostiole area. E: mite gall in abaxial view, sh:
hypophilus sac, to: trichomes in the ostiole area.
Figura 3. Epidermis en vista superficial del saco hipofilo de la
ácaroagalla inducida por Aceria sp. en folíolo de
Geoffroea decorticans.
Figure 3. Hypophilus sac epidermis in side view of the mite gall
induced by Aceria sp. on Geoffroea decorticans leaflet.
24
simple vista. El diámetro mayor
promedio de la agalla corresponde al
diámetro del saco epifilo, con un valor
menor a un milímetro (0,72 mm).
Desde el punto de vista anatómico,
las epidermis de los sacos epifilo e
hipofilo presentan células con
contornos rectilíneos en vista
superficial, poseen estomas y tricomas
pluricelulares uniseriados, muy similar
a los observado en la epidermis del
folíolo sin agallas (Figuras 1 A, B y 3).
En el transcorte del saco epifilo de la
agalla se observan grandes células con
tanino (hipodermis tanífera) en
posición subepidérmica (Figura 4 A,
B). Hacia el interior del saco se
identifican varios estratos de
parénquima fotosintético. Las capas
más próximas a la epidermis poseen
las células dispuestas en empalizada y
las capas más internas están
conformadas por células
parenquimáticas con disposición
uniforme y con aspecto homogéneo y
compacto. La parte más interna del
saco exhibe 13 estratos de células con
taninos formando una vaina tanífera
compacta y un estrato de grandes
células parenquimáticas que tapizan la
superficie interna de la cámara, las
cuales están en contacto con los
ácaros. Estas células grandes
parenquimáticas constituyen el tejido
nutritivo para la colonia de ácaros y
tienen formas variadas (redondeadas,
ovales a poliédricas), citoplasma
denso, núcleo grande y pared celular
delgada (Figura 4 A, B). En el
transcorte del saco hipofilo se
observan características similares a las
del saco epifilo. De afuera hacia
adentro, presenta la epidermis
unistrata, la hipodermis tanífera, pocos
estratos de células parenquimáticas
uniformes, la vaina tanífera compacta
y el tejido nutritivo formado por células
parenquimáticas grandes (Figura 4 A, C).
En el cuello de la agalla, las células
epidérmicas en vista superficial son alargadas,
angostas y se ubican con el eje mayor paralelo
24
de saco redondeado (saco epifilo) (Figura 2 B,
C, D) y, hacia la superficie abaxial, se muestra
una porción del saco, con forma de cono (saco
hipofilo) y el cuello con el ostiolo (Figura 2 B,
E). El cuello en la mayoría de las agallas se
encuentra curvado y el ostiolo no es visible a
Corró Molas, B. M., Martínez, J. J., Porta, A. O. y Agudelo, I. J.
Figura 4. Anatomía de la agalla de Geoffroea decorticans inducida
por Aceria sp. A: Corte transversal del folíolo de Geoffrea
decorticans con dos ácaroagallas, a: ácaro, c: cámara,
eb: epidermis abaxial, ed: epidermis adaxial, ht:
hipodermis tanífera, p: parénquima fotosintético, tn: tejido
nutritivo, vt: vaina tanífera. B: Corte transversal de la
pared del saco epifilo de la ácaroagalla, a: ácaro, c:
cámara, ed: epidermis adaxial, ht: hipodermis tanífera, p:
parénquima subepidérmico en empalizada, ph:
parénquima uniforme, tn: tejido nutritivo, vt: vaina
tanífera. C: Corte transversal de la pared del saco hipofilo
de la ácaroagalla, c: cámara, eb: epidermis abaxial, h:
haz vascular, ht: hipodermis tanífera, p: parénquima
subepidérmico en empalizada, ph: parénquima uniforme,
tn: tejido nutritivo, vt: vaina tanífera.
Figure 4. A: Anatomy of Geoffroea decorticans leaf gall induced by
Aceria sp. A: Cross section of leaflet of Geoffrea
decorticans with two mite galls sp., a: mite, c: camera, eb:
abaxial epidermis, ed: adaxial epidermis, ht: tanniferous
hypodermis, p: photosynthetic parenchyma, tn: nutritive
tissue, vt: tanniferous sheath. B: Epiphilo sac cross
section of the mite gall, a: mite, c: camera, ed: adaxial
epidermis, ht: tanniferous hypodermis, p: palisade
subepidermic parenchyma, ph: uniform parenchyma, tn:
nutritive tissue, vt: tanniferous sheath. C: Hypophil sac
cross section of the mite gall, c: camera, eb: abaxial
epidermis, h: vascular bundle, ht: tanniferous hypodermis,
p: palisade subepidermic parenchyma, ph: uniform
parenchyma, tn: nutritive tissue, vt: tanniferous sheath
25
Exomorfología y anatomía de la agalla foliar desarrollada en Geoffroea decorticans (Fabaceae) inducida por ácaros eriófidos
al eje mayor del cuello. En el transcorte del
cuello, en posición subepidérmica, se observan
estratos de células parenquimáticas, algunas con
taninos. Hacia el interior de la agalla, hay varias
capas de células con paredes celulares gruesas y
células parenquimáticas laxas que tapizan la
superficie interna del cuello, formando la pared
interna del canal (Figura 5). El ostíolo se
encuentra obliterado por tricomas pluricelulares
uniseriados con paredes celulares finas (Figura
2 D, E).
Los taninos detectados en la hoja sin agallas
y en las agallas corresponden a taninos
condensados. El almidón fue escaso en el
parénquima fotosintético de la hoja sin agallas,
no observándose amiloplastos. Tampoco fue
detectado almidón ni amiloplastos en la
estructura de la ácaroagalla.
DISCUSIÓN Y CONCLUSIONES
La estructura isolateral del folíolo de “chañar”
Geoffrea decorticans sin agallas coincide con la
descripta por otros autores (Andersen et al.,
2000; Arambarri et al., 2012; Pérez Cuadra y
Cambi, 2014). Las células taníferas
subepidérmicas observadas hacia la cara abaxial
del folíolo son acordes a lo observado por
Andersen et al. (2000) y corresponden a la
hipodermis unistrata abaxial mencionada por
Arambarri et al. (2012). Posiblemente, la
hipodermis tanífera funcione como defensa
contra la herbivoría según lo expresan diversos
autores (Ayres et al., 1997; Blytt et al., 1988;
Forkner et al., 2004; SánchezGranado et al.,
2008; VacaSánchez et al., 2016).
La agalla foliar estudiada de Geoffroea
decorticans es inducida por una especie de ácaro
del género Aceria (Eriophyidae). Dichas
ácaroagallas son pequeñas y se proyecta hacia
ambas superficies del folíolo, siendo más visible
sobre el hipofilo (cara abaxial). Tienen una
forma regular a modo de saco o bolsa que se
extiende en un cuello angosto que termina en un
ostiolo. La estructura interna de estas
ácaroagallas coincide con lo informado por
Larew (1982) en otras ácaroagallas. El
revestimiento externo de la ácaroagalla está
formado por la epidermis e hipodermis taníferas
de la cara adaxial del folíolo (saco epifilo) y de
la abaxial (saco hipofilo). El cuerpo de la agalla
está compuesto por los tejidos como,
fotosintético en empalizada y uniforme,
vasculares y vaina tanífera. El revestimiento
interno de la cámara de la agalla está constituido
por el tejido parenquimático nutritivo.
Considerando la anatomía del folíolo sin
agallas, ambas epidermis, la hipodermis tanífera
abaxial y los parénquimas fotosíntéticos en
empalizada subepidérmicos fueron los tejidos
con menores modificaciones observadas en los
folíolos con agallas. Esto es acorde a lo
observado para las agallas inducidas por ácaros
donde los tejidos más alejados del tejido
nutritivo son los menos afectados y que
conservan sus funciones (Westphal, 1992; Kane
et al., 1997). Las características de las células
que tapizan el interior de la cámara son
consistentes con las células nutritivas descriptas
en otras agallas de ácaros eriófidos (Larew,
1982; Westphal, 1992; Kane et al., 1997). En la
Figura 5. Corte transversal del cuello de la ácaroagalla
inducida por Aceria sp. en el folíolo de
Geoffrea decorticans, c: canal, e: epidermis,
p: estratos de células con paredes gruesas,
t: células parenquimáticas que tapizan la
superficie interna del canal
Figure 5. Cross section at the neck level of the mite gall
induced by Aceria sp. on Geoffrea
decorticans leaflet, c: canal, e: epidermis, p:
strata of cells with thick wall, t: parenchymal
cells on channel internal surface
26
Corró Molas, B. M., Martínez, J. J., Porta, A. O. y Agudelo, I. J.
ácaroagalla de Aceria sp. se observa que las
células nutritivas son células parenquimáticas
del mesófilo y, aunque no se estudió el
desarrollo de la agalla, se podría inferir que
derivarían de las células del parénquima
esponjoso. Posiblemente el sitio de inicio de la
agalla se encuentre en el mesófilo y el ácaro
ingresa al interior de la lámina foliar por los
estomas tal como fue registrado en otras
ácaroagallas (Larew, 1982; Westphal, 1992;
Kielkiewicz et al., 2011; Chetverikov, 2015;
Vacante, 2015). Además, la homogenización de
los parénquimas en empalizada más próximos a
la cámara coincide con las alteraciones causadas
por otras especies de ácaros eriófidos galígenos
(Larew, 1982; Kane et al., 1997; Chetverikov et
al., 2015). Acorde a las clasificaciones de las
ácaroagallas de Larew (1982) y Westphal
(1992), la ácaroagalla estudiada coincide con la
agalla tipo ampolla debido a que la cámara se
forma en el mesófilo y el ostiolo, en la mayoría
de los casos se observa en la superficie abaxial
del folíolo.
Al igual que en estudios de otras agallas
(Larew, 1982; Kane et al., 1997; Kielkiewicz et
al., 2011), la acumulación de taninos en la agalla
de Aceria sp. es un carácter común. En la
ácaroagalla, el rol de la vaina tanífera próxima
al tejido nutritivo podría ser una forma de
defensa de la planta ante el ataque del inductor
(Larew, 1982) o podría funcionar como una
protección para el inductor contra hongos
patógenos (Cornell, 1983; Kielkiewicz et al.,
2011). Es posible que la localización de las
células taníferas en la agalla responda a un
patrón de distribución definido como fue
registrado en los órganos vegetativos de
Medinilla magnifica Lindl. (Melastomaceae)
(Robil & Tolentino, 2015). Sin emabrgo, la
acumulación de taninos en las hipodermis en
hojas sin y con agallas, podría estar relacionado
a la protección de los tejidos fotosintéticos de la
hoja contra la radiación (Vilela et al., 2011;
Jauregui & Torres, 2014; Robil & Tolentino,
2015).
La presencia de ácaros tarsonémidos en las
agallas inducidas por eriófidos ha sido propuesta
como una asociación de parasitismo social
(Beer, 1963), como un sistema tipo presa
depredador (Perring & McMurty, 1996) y, más
recientemente, como habitantes oportunistas en
las agallas con depredación facultativa de
huevos del eriófido inductor (Patankar et al.,
2012). La presencia de gran cantidad de ácaros
tarsonémidos en el interior de algunas
ácaroagallas indicaría que los tarsonémidos
invaden las agallas. En este sentido, el cuello
angosto y presencia de tricomas obliterando el
ostiolo en las ácaroagallas de G. decorticans
estudiadas podrían dificultar la invasión de la
agalla por parte de tarsonémidos depredadores
(Patankar et al., 2012) y esporas de hongos.
Son necesarios más estudios que involucren
aspectos anatómicos de la formación y
senescencia de este tipo de agallas, así como el
significado del aumento de la cantidad de células
taníferas y su distribución particular en la agalla
madura. También deberán afrontarse nuevos
estudios que permitan conocer certeramente qué
tipo de asociación tienen los ácaros
trasonémidos con los ácaros galígenos de las
hojas de Geoffroea decorticans.
AGRADECIMIENTOS
Agradecemos al equipo de trabajo del
Laboratorio de Morfología Vegetal de la
Facultad de Agronomía y Veterinaria de la
Universidad Nacional de Río Cuarto y
especialmente al Técnico Hugo Quiróz. El
presente trabajo fue realizado con
financiamiento de la Facultad de Ciencias
Exactas y Naturales, Universidad Nacional de
La Pampa (Proyecto N° 246) y de la Agencia
Nacional de Promoción Científica y Tecnológica
(PICT 20173074).
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