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TRIGO (Triticum aestivum L.)
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A
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1
&
M
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e
rey
ra
Ca
rd
oz
o
1,*
RESUMEN
El estudio de las respuestas bioquímicas y fisiológicas de las plantas con diferentes capacidades para
enfrentar el estrés hídrico es un enfoque válido para identificar indicadores de tolerancia a la sequía. Se
analizó el contenido relativo de agua (CRA), potencial osmótico (Ѱo), índice de verdor, acumulación de
prolina y contenido de clorofila y carotenos en cuatro genotipos de trigo (Triticum aestivum L.), sometidos
a la suspensión del riego durante 15 días desde inicio de encañazón, para determinar su diferente res
puesta a la sequía. La suspensión del riego causó una significativa disminución del CRA y Ѱo. La acumu
lación de prolina fue diferente entre los cultivares, dado que el estrés hídrico indujo una mayor acumulación
de prolina en los cultivares estables, ACA 315 y Baguette Premium 11. La suspensión del riego no afectó
el contenido de pigmentos. La mayor acumulación de prolina en los cultivares ACA 315 y Baguete Premium
11 puede ser relevante para explicar la estabilidad de estos genotipos. Concluimos que la concentración
de prolina acumulada podría utilizarse como indicador bioquímico de tolerancia a la baja disponibilidad hí
drica en trigo en inicio de encañazón.
PALABRAS CLAVE: tolerancia al estrés hídrico, pigmentos fotosintéticos
ABSTRACT
Studying the biochemical and physiological responses of plants with different capacities to deal with
water stress is a valid approach to identify indicators of drought tolerance. Relative water content
(RWC), osmotic potential (Ѱo), greenness index, proline accumulation and contents of chlorophyll
and carotenoids were analyzed in four wheat (Triticum aestivum L) cultivars, under conditions of water
supply suppression during a period of 15 days from the start of stem elongation, to determine diffe
rences in their response to drought. Irrigation withdrawal caused a significant reduction in RWC and
Ѱo. Differences in proline accumulation were observed among assayed genotypes. Hydric stress in
duced a large proline accumulation in ACA 315 and Baguette Premium 11 stable cultivars. Watering
deprivation did not cause significant effects on the content of pigments. The higher proline accumula
tion of ACA 315 and Baguette Premium 11 may be a relevant fact to explain the stability of such cul
tivars. It is concluded that concentration of accumulated proline could be used as a biochemical
indicator of drought tolerance in wheat at the start of stem elongation.
KEY WORDS: hydric stress tolerance, photosynthetic pigments
1 Universidad N
aci
on
a
l
de
La Pam
pa.
Facultad de A
gronomía. Santa Rosa,
A
rgentina
*
per
eyra@agro.unlpam.edu.ar
Recibido 29/06/2017
Aceptado 16/12/2017
SEMIÁRIDA Revista de la Facultad de Agronomía UNLPam Vol 27(2): 5157 ISSN 23624337 (impreso)
6300 Santa Rosa  Argentina. 2017. ISSN 24084077 (online)
DOI: http://dx.doi.org/10.19137/semiarida.2017(02).5157
Cómo citar este trabajo:
Quiriban A. & M. Pereyra Cardozo. 2017. La acumulación
de prolina como indicador bioquímico de tolerancia a sequía
en genotipos de trigo (Triticum aestivum L.) sometidos a la
suspensión del riego en inicio de encañazón. Semiárida Rev.
Fac. Agron. UNLPam. 27(2): 5157
INTRODUCCIÓN
La sequía es uno de los factores que afecta el
crecimiento y la productividad de los cultivos.
Las respuestas al estrés hídrico abarcan una am
plia gama de procesos y cambios a nivel mole
cular, fisiológico y celular (van Rensburg et al.,
52
sugiere que la biosíntesis de prolina podría ser
un mecanismo adaptativo para mejorar el des
equilibrio entre la energía lumínica absorbida, la
energía usada en el transporte de electrones y el
metabolismo del carbono bajo condiciones de
estrés.
El uso de la energía solar en la fotosíntesis de
pende de la capacidad de disipar el exceso de
energía (DemmigAdams & Adams, 1996). Va
rios estudios han mostrado una disminución de
la actividad fotosintética debido al estrés hídrico.
Esta disminución se asocia con alteraciones de
procesos y componentes bioquímicos, siendo el
fotosistema II el más sensible de estos compo
nentes a la baja disponibilidad hídrica (Sainz et
al., 2010). La disminución del contenido de clo
rofila bajo estrés debido al estrés oxidativo po
dría ser el resultado de la fotooxidación de los
pigmentos y degradación de la clorofila (Anjum
et al., 2011). No obstante, otros autores consi
deran que la disminución del contenido de clo
rofila inducida por la sequía reportada en
numerosos estudios, constituye un mecanismo
de defensa de la planta para reducir la presión
del exceso de energía sobre los fotosistemas I y
II (CardonaAyala et al., 2014). Además, es cru
cial, la función de los pigmentos carotenoides al
regular el transporte de electrones fotosintéticos
(Reddy et al., 2004) dado que son los mediado
res del proceso utilizado por las plantas para di
sipar el exceso de energía lumínica
(DemmigAdams & Adams, 1996).
La provincia de La Pampa pertenece a la Re
gión Semiárida Argentina caracterizada por la
baja disponibilidad hídrica. El cultivo de trigo
(Triticum aestivum L.) es uno de los principales
cultivos de la región cuyo rendimiento es afec
tado por las limitaciones hídricas (Bono et al.,
2010). Dado que se cultiva bajo condiciones de
secano, el ciclo del cultivo depende exclusiva
mente de las lluvias y las variaciones de sus ren
dimientos son, en parte, atribuibles a la
variabilidad interanual de las mismas. Las defi
ciencias hídricas del mes de septiembre explican
el 35,8% de la varianza de los rendimientos
interanuales (Hurtado et al., 2009). Durante este
período del año, generalmente el trigo en el
campo se encuentra en inicio de encañazón, por
ello, es un importante aporte para la región, co
nocer el efecto del estrés hídrico en esta etapa
1993; Reddy et al., 2004; Anjum et al., 2011).
Generalmente no hay un patrón único de res
puesta general de las especies, a los ambientes
que presentan sequía (Cattivelli et al., 2008), sin
embargo, varios de los mecanismos fisiológicos
implicados son comunes. Un mecanismo impor
tante de protección contra el estrés hídrico es la
acumulación activa de osmolitos compatibles
tales como carbohidratos, aminoácidos y ami
das, mecanismo conocido como ajuste osmótico.
Esta acumulación promueve la retención de
agua y atenúa la influencia negativa del déficit
hídrico en las plantas, siendo la prolina uno de
los osmolitos frecuentemente acumulados (van
Rensburg et al., 1993; Mattioni et al., 1997;
Díaz et al., 2005; Verbruggen & Hermans,
2008). El ajuste osmótico es reconocido como
uno de los mecanismos más importantes de to
lerancia al déficit hídrico que han desarrollado
las plantas y ha sido considerado como criterio
de selección indirecto en varios programas de
mejoramiento en cuanto a la tolerancia a sequía
en plantas (Ortíz et al., 2003).
El significado biológico de la acumulación de
prolina durante el estrés abiótico sigue siendo
una cuestión abierta, ya que este aminoácido po
dría desempeñar múltiples funciones (Díaz et
al., 2010). De hecho, la prolina se ha propuesto
como un osmolito compatible, una chaperona
molecular, una forma de almacenar el carbono y
el nitrógeno que se utilizarán durante la recupe
ración del estrés y un buffer para el pH citosó
lico (Verbruggen & Hermans, 2008).
Además, la prolina puede proporcionar pro
tección contra el daño oxidativo de dos maneras:
directamente actuando como un eliminador de
especies reactivas de oxígeno (ROS), e indirec
tamente al consumir NADPH durante su biosín
tesis y producir NADP+, el aceptor final de
electrones fotosintéticos, para evitar la transfe
rencia de exceso de poder reductor al agua ge
nerando especies reactivas de oxígeno
(Verbruggen & Hermans, 2008). Cualquier con
dición que disminuye el uso de la energía foto
sintética en el metabolismo del carbono
disminuirá el ritmo de flujo de electrones desde
el agua al NADP+ debido a la falta de regenera
ción de aceptores de electrones. El hecho de que
la síntesis de prolina a partir de glutamato invo
lucre un importante consumo de NADPH y ATP,
Quiriban A. & M. Pereyra Cardozo
La acumulación de prolina como indicador bioquímico de tolerancia a sequía en genotipos de trigo (Triticum aestivum L.)
sometidos a la suspensión del riego en inicio de encañazón
de crecimiento e investigar respecto de los ca
racteres asociados a la tolerancia al estrés hí
drico.
En función de lo anterior postulamos que el
comportamiento de los genotipos de trigo que
difieren en la tolerancia a la baja disponibilidad
de agua, podrían evidenciar diferentes respues
tas respecto a la acumulación de prolina y cam
bios en el contenido y composición de
pigmentos. Por ello, el objetivo de este experi
mento fue investigar el efecto de la baja dispo
nibilidad de agua durante el inicio de encañazón
en trigo, en el contenido de prolina, clorofila y
carotenos en hojas, de genotipos de trigo que di
fieren en la estabilidad del rendimiento en la Re
gión Semiárida Pampeana a fin de conocer los
mecanismos relevantes y la posibilidad de utili
zarlos como indicadores bioquímicos asociados
a la tolerancia al estrés hídrico.
MATERIALES Y MÉTODOS
El experimento se llevó a cabo en el inver
náculo de la Facultad de Agronomía de la Uni
versidad Nacional de La Pampa. Se trabajó con
cuatro genotipos de trigo con diferente estabi
lidad del rendimiento en la provincia de La
Pampa: ACA 315, Baguette Premium 11, DM
Cronox y Klein Proteo. Los dos primeros pre
sentan un rendimiento más estable ante diferen
tes situaciones ambientales a diferencia de DM
Cronox y Klein Proteo. Se utilizaron macetas
plásticas de 10 litros, conteniendo suelo franco
arenoso, donde se sembraron 7 semillas por
maceta y a la semana de la emergencia de las
plántulas se raleó, dejando 5 plántulas por ma
ceta.
Se mantuvieron todas las macetas o unidades
experimentales sin limitaciones hídricas hasta
inicio de encañazón. A partir de este momento,
la mitad de las macetas continuaron en capaci
dad de campo (control) y a la otra mitad se le
suspendió el riego durante 15 días (suspensión
de riego).
Al finalizar el período de suspensión del
riego en las hojas se determinó el Contenido
Relativo de agua (CRA), el potencial osmótico
(Ѱo) con cámaras psicrométricas Wescor C52,
el contenido de prolina (Bates et al 1973), clo
rofila a, b, total y carotenos (Lichtenthaler &
Buschmann, 2001). Se trabajó con un factorial
completamente aleatorizado de 4 genotipos, 2
niveles de disponibilidad de agua y 5 repeticio
nes. Los datos fueron analizados mediante
ANOVA y la comparación de medias por la
prueba de LSD (p<0,05) con el software InfoS
tat (Di Rienzo et al., 2013).
Resultados y Discusión
Es de amplio conocimiento que las estrategias
metabólicas en respuesta al estrés abiótico del
medio ambiente varían según la especie vegetal
y el genotipo. Sin embargo, las diferencias fisio
lógicas y bioquímicas que determinan tolerancia
contrastante a la sequía estacional, en trigo, son
poco conocidas.
La acumulación de prolina es frecuente en
muchas plantas en respuesta a un amplio rango
de estrés abiótico y bióticos (Díaz et al., 2010;
Rejeb et al., 2014). En condiciones de estrés hí
drico, esta acumulación ha sido particularmente
asociada con la adaptación a dicho estrés (Hare
& Cress, 1997). Sin embargo, respecto a la rela
ción entre acumulación de prolina y tolerancia
al estrés en plantas los resultados informados
son variados (Pereyra Cardozo & Quiriban,
2014).
En el presente estudio no hubo diferencias
entre los genotipos en la concentración de pro
lina constitutiva (Tabla 1), sin embargo, ante la
suspensión del riego, en los genotipos menos es
tables, Klein Proteo y DM Cronox, el incre
mento fue de treinta veces mientras que, en los
genotipos estables, Baguette Premium 11 fue de
cuarenta y en ACA 315 de cincuenta veces res
pecto del control. Ante estos bajos valores de
CRA en condiciones hídricas limitantes, puede
considerarse una reducida actividad enzimática,
sin embargo, los cultivares estables fueron ca
paces de acumular una mayor concentración de
prolina respecto de los no estables. Queda pen
diente averiguar si esto ocurre porque la acumu
lación comienza a un valor de potencial agua
más alto o debido a una mayor actividad enzi
mática de la biosíntesis de prolina. van Rensburg
et al. (1993) encontraron en Nicotiana tabacum
L. que los cultivares tolerantes acumulan prolina
a un potencial agua más alto, o sea comienzan
antes, y alcanzan valores más altos de contenido
de prolina. Además, observaron que el contenido
53
54
Quiriban A. & M. Pereyra Cardozo
basal de prolina de los cultivares tolerantes es
menor en relación a los cultivares sensibles, a
diferencia de lo observado en nuestro experi
mento, donde no hubo diferencia en el contenido
de prolina en las plantas control de los distintos
genotipos (Tabla 1).
El nivel hídrico de la planta estimado por el
CRA fue similar entre los genotipos y disminuyó
significativamente (p<0,05) ante la reducción hí
drica, variando en promedio de 91,53% en las
plantas control a 62,95% en las plantas someti
das a la suspensión del riego (Tabla 1). Por otra
parte, al analizar el Ѱo, encontramos que el cul
tivar ACA 315 alcanzó el Ѱo más bajo en con
diciones de suspensión del riego y además sólo
los cultivares Baguette Premium 11 y ACA 315
expresaron un Ѱo diferente al control al suspen
der el riego. El Ѱo disminuyó un 42% en ACA
315 y el 63% en Baguette Premium 11 (Tabla 1).
Estos resultados muestran que los genotipos es
tables, ACA 315 y Baguette P. 11, acumularon
una mayor concentración de prolina respecto de
los otros dos genotipos en estudio y expresaron
una significativa reducción del Ѱo en condicio
nes hídricas limitantes.
La conexión entre la fotosíntesis y el metabo
lismo de la prolina está apoyado por el hecho de
que la acumulación de prolina depende de la luz
(Díaz et al., 2005 a; Szabados & Savouré, 2009),
dado que ésta regula la activación de los genes
que codifican para las enzimas pirrolina5
carboxilasa sintetasa (P5CS) y prolina deshidro
genasa (PDH) (Szabados & Savouré, 2009). Por
otra parte, en hojas de Arabidopsis thaliana, se
encontró un proceso de aclimatación fotosinté
tica bajo condiciones de estrés moderado. Esta
aclimatación incluye el desarrollo de mecanis
mos que evitan la sequía permitiendo a las plan
tas mantener la fotosíntesis para sobrevivir en
períodos de estrés, entre los que se incluye la
acumulación de prolina (Sperdouli & Mousta
kas, 2012).
El mantenimiento del aparato fotosintético es
clave, por ello, en esta experiencia, los pigmentos
fotosintéticos fueron utilizados para determinar el
status fisiológico de las plantas (Díaz et al., 2005
b). El contenido de clorofila estimado por el índice
de verdor fue diferente entre los genotipos
(p<0,05) y no se modificó por efecto de la suspen
sión del riego. Baguette Premium 11 expresó el
Genotipos
Concen tración de prolina
(ug.gPF
1
) (% del control)
CRA (%) Índice de verdor
Potencial osmótico
(MPa)
Control
Suspensión
del riego
Control
Suspensión
del riego
Control
Suspensión
del riego
Control
Suspensión
del riego
Control
Suspensión
del riego
Baguette Premium 11 0,09
c
3,79
a
100 4,211 93,56
a
62,37
b
43,97
ab
44,72
a
1,44
a
2,35
cd
Klein Proteo 0,08
c
2,59
b
100 3,237
90,55
a
64,43
b
41,27
bc
39,83
cd
1,78
ab
2,03
bc
ACA 315 0,07
c
3,61
a
100 5,157 91,85
a
64,67
b
37,45
d
38,32
cd
1,77
ab
2,52
d
DM Cronox 0,10
c
3,19
ab
100 3,190 90,15
a
60,32
b
38,22
cd
37,37
d
1,80
ab
2,18
bcd
Tabla 1. Concentración de prolina, contenido relativo de agua (CRA %), índice de verdor y potencial osmótico en hojas de cuatro genotipos de trigo que crecieron
sin limitaciones hídricas (control) o sometidas a la suspensión del riego durante 15 días a partir de inicio de encañazón. Para cada variable las letras di
ferentes indican diferencias significativas al p<0,05, test LSD
Table 1. Proline concentration, relative water content (CRA %), greenness index and osmotic potential and in leaves of four wheat genotypes growing up without
water limitations (Control) or subjected to irrigation suppression for 15 days from start of stem elongation. For each variable different letters indicate significant
difference at p<0,05, LSD test
55
mayor valor, 44,34, al igual que lo observado por
Quiriban et al. (2015), mientras que en DM Cro
nox el valor de 37,79 fue el más bajo (Tabla 1).
El contenido de clorofila a, b, carotenos y la
relación clorofila a/b y clorofila/carotenos no se
modificó al disminuir la disponibilidad de agua
(Tabla 2) al igual que lo observado en di
ferentes especies de Lotus (Díaz et al.,
2005 b; Díaz et al., 2010) y a diferencia
de lo informado en cebada (Anjum et al.,
2003). Por otra parte, Loggini et al.
(1999), encontraron que el estrés hídrico
causó una reducción del contenido de
clorofila a y carotenos en un cultivar de
trigo sensible a la baja disponibilidad de
agua a diferencia de lo observado en el
cultivar tolerante.
Los pigmentos fotosintéticos son im
portantes para la planta por su función
de absorber la energía lumínica y la pro
ducción de poder reductor. Además, los
carotenoides tienen un rol adicional,
dado que forman parte del sistema de de
fensa antioxidante de la planta, otorgan
protección frente al daño oxidativo cau
sado por la sequía. Un aumento en el
contenido de carotenos es importante en
la tolerancia al estrés hídrico (Jaleel et
al., 2009). Sairam & Saxena (2000) eva
luaron el comportamiento de genotipos
de trigo contrastantes ante el estrés hí
drico, y observaron mayor actividad de
enzimas antioxidantes en el cultivar re
sistente comparado con los genotipos
susceptibles, tanto en situación de estrés
como control. Esta elevada actividad an
tioxidante del cultivar tolerante, fue aso
ciada con una baja oxidación lipídica,
mayor estabilidad de membrana y esta
bilidad en el contenido de carotenoides
y clorofila.
La falta de cambios en el contenido y
composición de los pigmentos bajo se
quía indica la capacidad de preservar el
aparato fotosintético (Loggini et al.,
1999). En esta experiencia todos los cul
tivares en estudio mantuvieron el apa
rato fotosintético ante la suspensión del
riego, sin embargo cabe destacar que el
cultivar ACA 315 mostró una mayor re
lación clorofila a/b y clorofila/carotenos,
mientras que Baguette P. 11 expresó una
alta concentración de clorofila a respecto
La acumulación de prolina como indicador bioquímico de tolerancia a sequía en genotipos de trigo (Triticum aestivum L.)
sometidos a la suspensión del riego en inicio de encañazón
Genotipos
Contenido de clorofila a
(ug.mgPF
1
)
Contenido de clorofila b
(ug.mgPF
1
)
Contenido de carote
nos (ug.mgPF
1
)
Relación clorofila a/b
Relación clorofila / ca
rotenos
Control
Suspensión
del riego
Control
Suspensión
del riego
Control
Suspensión
del riego
Control
Suspensión
del riego
Control
Suspensión
del riego
Baguette P. 11 1,45
abc
1,92
a
0,61
ab
0,73 a 0,45
ab
0,49
ab
2,38
cd
2,67
abc
4,52
ab
5,47
a
Klein Proteo 1,17
bc
1,75
ab
0,46
b
0,62 ab 0,44
ab
0,52
ab
2,40
bcd
2,80
abc
3,25
c
4,37
abc
ACA 315 1,60
abc
1,69
abc
0,57
ab
0,64 ab 0,40
b
0,42
ab
2,82
a
2,68
abc
5,46
ab
5,64
a
DM Cronox 1,14
c
1,19
bc
0,54
ab
0,47 b 0,42
ab
0,41
b
2,09
d
2,42
bcd
4,06
bc
3,97
bc
Tabla 2. Contenido de clorofila y carotenos en hojas de cuatro genotipos de trigo que crecieron con diferente disponibilidad de agua. Los genotipos Baguette Premium
11, Klein Proteo, ACA 315 y DM Cronox crecieron continuamente a capacidad de campo (control) o sometidas a la suspensión del riego durante 15 días
al inicio de encañazón (suspensión del riego). Para cada variable las letras diferentes indican diferencias significativas al p<0,05, test LSD
Table 2. Chlorophyll and carotenes content in leaves of four genotypes growing up with different water availabilities. The genotypes Baguette Premium 11, Klein
Proteo, ACA 315 and DM Cronox grew up continuously at field capacity (control), or subjected to irrigation suppression for 15 days from the start of stem
elongation (suspension of irrigation). For each variable different letters indicate significant difference at p<0,05, LSD test
56
del resto de los genotipos (Tabla 2). Estos resul
tados, permiten expresar que aunque no hubo
cambios en el aparato fotosintético en respuesta
al estrés hídrico, un ajuste metabólico de dife
rente magnitud entre los genotipos fue obser
vado, a nivel de la acumulación de prolina, por
lo que este carácter podría utilizarse como indi
cador bioquímico de tolerancia a la baja dispo
nibilidad hídrica en trigo en inicio de encañazón.
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