El sistema tritrófico de la agalla ambrosía de Neolasioptera tridentifera (Diptera: Cecidomyiidae) en Heliotropium
curassavicum (Boraginales: Heliotropiaceae): aspectos fúngicos, del inductor y de la agalla
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SEMIÁRIDA, Vol 36, N° 1. Enero - Junio 2026. ISSN 2408-4077 (online), pp. 5-17
ARTICULO CIENTÍFICO
El sistema tritrófico de la agalla ambrosía de Neolasioptera tridentifera
(Diptera: Cecidomyiidae) en Heliotropium curassavicum (Boraginales:
Heliotropiaceae): aspectos fúngicos, del inductor y de la agalla
Corró Molas, Bárbara Mariana
1,@
,
Cornejo, Laura Gabriela
1
, Martínez, Juan José
1,2
, Mc
Cargo, Patricia Débora
3,4
y Ceriani-Nakamurakare, Esteban
3
1 Universidad Nacional de La Pampa, Facultad de Ciencias Exactas y Naturales. La Pampa, Argentina.
2 Consejo Nacional de Investigaciones Científicas y Técnicas. Argentina.
3 Consejo Nacional de Investigaciones Científicas y Técnicas, Instituto de Micología y Botánica. Buenos Aires, Argentina.
4 Universidad de Buenos Aires, Facultad de Ciencias Exactas y Naturales, Departamento de Biodiversidad y Biología Experimental, Laboratorio
de Micología. Buenos Aires, Argentina.
@ bmcorromolas@gmail.com
Recibido: 12/03/2025
Aceptado: 24/07/2025
Resumen. El díptero cecidómido Neolasioptera tridentifera Kieffer & Jörgensen, (Cecidomyiinae: Alycaulini)
desarrolla agallas en los tallos de heliotropo Heliotropium curassavicum L. (Boraginales: Heliotropiaceae). En
inspecciones a campo, se encontró micelio fúngico junto con el inductor en el interior de la cámara larval de las
agallas. En este trabajo se examinan los aspectos morfológicos de la agalla madura, la estrategia de vida del
inductor y se realiza un primer acercamiento a la identificación del micelio. El estudio se llevó a cabo sobre agallas
colectadas en la Laguna Don Tomás, Santa Rosa, La Pampa. Mediante preparados microscópicos se examinó la
anatomía de la agalla. En cada estación anual, se realizaron inspecciones a campo de las plantas y se realizó la
disección de agallas para investigar la estrategia de vida. El estudio del micelio fúngico fue realizado sobre muestras
extraídas del interior de la agalla. La agalla caulinar es tipo fusiforme y globoide, en general, unilarval, la cámara
larval a modo de túnel se desarrolla en la médula parenquimática, y la pared de la cámara está tapizada por micelio
fúngico. El hongo más abundante obtenido es una especie del género Botryosphaeria (Dothideomycetes:
Ascomycota). En el área de estudio, las partes aéreas de las plantas de heliotropo mueren con las heladas y las
agallas permanecen sujetas a la planta, sobre la superficie del suelo y semienterradas, con la larva III en su interior.
Acorde a esto, la estrategia de vida del inductor es tipo IB. En este trabajo, se constata por primera vez que
Neolasioptera tridentifera induce agallas ambrosía en Heliotropium curassavicum y se registra la presencia de una
comunidad fúngica asociada, siendo una especie del género Botryosphaeria la de mayor frecuencia.
Palabras clave: heliotropo; agalla entomógena; estrategia de vida; hongos; Botryosphaeria.
Abstract. The tritrophic system of the ambrosia gall of Neolasioptera tridentifera (Diptera:
Cecidomyiidae) on Heliotropium curassavicum (Boraginales: Heliotropiaceae): fungal,
inducer and gall aspects. The cecidomyiid dipteran Neolasioptera tridentifera Kieffer & Jörgensen
(Cecidomyiinae: Alycaulini) develops galls on the stems of heliotrope Heliotropium curassavicum L. (Boraginales:
Heliotropiaceae). In field inspections, fungal mycelium was found together with the inducer inside the larval chamber
of the galls. In this work, the morphological aspects of mature gall, the inducer's life strategy, and a first approach
to the identification of mycelium are examined. The study was conducted on galls collected in Laguna Don Tomás,
Santa Rosa, La Pampa. The anatomy of the gall was examined using microscopic preparations. In each season of
the year, field inspections of the plants were carried out and gall dissections were carried out to investigate the life
strategy. The study of the fungal mycelium was performed on samples extracted from the interior of the gall. The
stem gall is fusiform and globoid, generally unilarval; the tunnel-like larval chamber develops in the parenchymal
medulla, and the wall of the chamber is lined with fungal mycelium. The most abundant fungus obtained is a species
of the genus Botryosphaeria (Dothideomycetes: Ascomycota). In the study area, the aerial parts of heliotrope plants
die with frost and the galls remain attached to the plant, above the soil surface and half-buried, with third-instar larva
inside. According to this, the inducer’s life strategy is type IB. In this work, it is reported for the first time that
Neolasioptera tridentifera induces an ambrosia gall on Heliotropium curassavicum, and the presence of an
associated fungal community is recorded, with a species of the genus Botryosphaeria being the most frequent.
Key words: heliotrope; insect gall; life strategy; fungi; Botryosphaeria.
INTRODUCCIÓN
En 1910, Kieffer & Jörgensen examinaron
agallas en los tallos de plantas de heliotropo de la
Argentina, Heliotropium curassavicum L.
(Boraginales: Heliotropiaceae). Los autores
describieron la larva, pupa y adulto hembra de la
SEMIÁRIDA Vol. 36(1)2026
Facultad de Agronomía-UNLPam. La Pampa (Argentina) ISSN 2408-4077 (online)
DOI: http://doi.org/10.19137/semiarida.2026(1).5-17
Cómo citar este trabajo:
Corró Molas, B. M., Cornejo, L. G., Martínez, J. J., Mc
Cargo, P. D. y Ceriani-Nakamurakare, E. (2026). El sistema
tritrófico de la agalla ambrosía de Neolasioptera tridentifera
(Diptera: Cecidomyiidae) en Heliotropium curassavicum
(Boraginales: Heliotropiaceae): aspectos fúngicos, del
inductor y de la agalla. Semiárida, 36(1), 5-17.
Corró Molas, B. M., Cornejo, L. G., Martínez, J. J., Mc Cargo, P. D. y Ceriani-Nakamurakare, E.
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especie inductora, Lasioptera tridentifera Kieffer & Jorgensen, actualmente Neolasioptera
tridentifera Kieffer & Jorgensen, perteneciente a subfamilia Cecidomyiinae (Diptera:
Cecidomyiidae) (Gagné & Jaschhof, 2021).
Cecidomyiinae es la subfamilia con mayor número de especies y mayor diversidad en los
modos de alimentación. Aproximadamente el 75 % de las especies son herbívoras, el resto son
zoófagas predadoras y fungívoras (Dorchin et al., 2019; Gagné & Jaschhof, 2021; Roskam, 1992).
Entre las especies galígenas, la mayoría son herbívoras y algunas son fito-micetófagas
alimentándose de células de la planta y del micelio fúngico que mantienen vivo en el interior de la
agalla (Careddu et al., 2022; Gagné & Jaschhof, 2021; Pyszko et al., 2024; Roskam, 1992). Esta
asociación simbiótica con tres componentes, la planta hospedadora, el insecto galígeno y la
comunidad fúngica asociada, se denomina “agalla ambrosía”. En particular, la interacción entre el
insecto y los organismos fúngicos es considerada como una simbiosis obligatoria (Dorchin et al.,
2019). Tres tribus de Cecidomyiinae contienen especies que inducen agallas ambrosía,
Asphondyliini con especies cosmopolitas, Lasiopterini con especies del Viejo Mundo y de América
del Norte, y Alycaulini restringida al continente americano (Dorchin et al., 2019; Gagné &
Jaschhof, 2021; Yukawa & Rohfritsch, 2005). En Alycaulini, Neolasioptera Felt es el género con
mayor número de especies, 136, reportándose siete de ellas en la Argentina (Gagné & Jaschhof,
2021). En la bibliografía, los primeros trabajos con descripciones de las especies de Neolasioptera
presentes en la Argentina y sus agallas corresponden a Kieffer & Jörgensen (1910), Jörgensen
(1916, 1917) y Brèthes (1922). Los trabajos más recientes son de Mc Kay et al. (2014) y Kuzmanich
et al. (2015, 2018) sobre N. aeschynomensis Brèthes, N. argentata Brèthes y N. aculeata Gagné,
todas especies inductoras de agallas en tallos. En referencia a N. tridentifera, los únicos registros
son los mencionados anteriormente, los de Kieffer & Jörgensen (1910) y Jörgensen (1917) para las
provincias de Mendoza (La Paz) y San Juan (Caucete). Dichos autores no indicaron la presencia de
micelio en la agalla, señalando únicamente la presencia de varias agallas por planta, por tallo y
describieron a las agallas como fusiformes, de 5 a 8 mm de largo y de 2 a 3 mm de ancho, con una
cámara en el interior y un orificio de emergencia del adulto.
El desarrollo de cecidómidos involucra el huevo, tres estadios larvales (I, II y III), la pupa y el
adulto, identificándose cuatro tipos principales de estrategias de vida en base a cómo y dónde el
inductor sobrevive el invierno (Yukawa & Rohfritsch, 2005; Yukawa & Uechi, 2021). Asimismo,
la estrategia de vida está relacionada con la fenología del hospedador, el órgano agallado y el
número de generaciones del inductor por año (Yukawa & Rohfritsch, 2005). La información sobre
estos aspectos biológicos de las especies argentinas de Neolasioptera es limitada. Para N.
tridentifera se observó la emergencia masiva de los adultos en el verano, a fines de diciembre y
enero (Jörgensen, 1917; Kieffer & Jörgensen, 1910) y para N. aculeata, la emergencia ocurrió en
varios momentos del año (Mc Kay et al., 2014).
Los morfotipos y la estructura de las agallas entomógenas exhiben una amplia diversidad, sin
embargo, las agallas de cecidómidos tienen en común el desarrollo de un tejido especializado y
característico, el tejido nutritivo, que cumple el rol de proveer alimento para el desarrollo larval del
insecto inductor (Bronner, 1992; Dreger-Jaufret & Shorthouse, 1992; Isaias et al., 2013; Isaias et
al., 2024; Rohfritsch, 1992). En las agallas ambrosía, el micelio fúngico simbionte se desarrolla
sobre la pared interna de la cámara larval y está en contacto con la larva (Bronner, 1992; Heath &
Stireman III, 2010; Yukawa & Rohfritsch, 2005). Existen trabajos anatómicos detallados sobre las
agallas ambrosía inducidas principalmente por especies de las tribus Asphondyliini y Lasiopterini
(Arduin & Kraus, 2001; Chao & Liao, 2013; Popescu & Gostin, 2024; Rohfritsch, 2008; Sá et al.,
2009; Skuhravá & Skuhravý, 1992). Sin embargo, son casi inexistentes los estudios anatómicos de
agallas de especies de Neolasioptera. Recientemente, Jorge et al. (2022) investigaron los caracteres
anatómicos de la agalla inducida por una especie no identificada de Neolasioptera sobre los tallos
de Eremanthus erythropappus N. F. F. Mac Leish (DC.) (Asteraceae), una agalla globoide, leñosa
y sin asociación con hongos simbiontes.
El sistema tritrófico de la agalla ambrosía de Neolasioptera tridentifera (Diptera: Cecidomyiidae) en Heliotropium
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La identificación del hongo simbionte en las agallas ambrosía en general se realiza a partir de
hifas obtenidas del interior de la agalla, antes de la emergencia de adultos y, de la inspección de los
micangios de las hembras adultas, de la superficie de los huevos después de la oviposición y de la
superficie de las larvas. Los hongos obtenidos de los micangios y del interior de las agallas ambrosía
de Cecidomyiinae corresponden a Ascomycota, registrándose una o varias especies fúngicas en la
cámara larval (Bernardo et al., 2021; Borkent & Bisset, 1985; Heath & Stireman III, 2010; Pyszko
et al., 2024; Rohfritsch, 2008; Yukawa & Rohfritsch, 2005).
Recientes hallazgos resaltan la importancia de Heliotropium curassavicum L. como una fuente
natural de metabolitos secundarios y compuestos químicos bioactivos con propiedades
antimicrobianas y antidiabéticas (Akbar et al., 2023). Los usos tradicionales de esta especie
incluyen tratamientos para heridas de corte, úlceras, gonorrea y cáncer entre otras afecciones
(Katalinic et al., 2006). El heliotropo es una hierba perenne, suculenta, postrada decumbente o
procumbente, halófila, común en suelos salitrosos. Es nativa de América y tiene una amplia
distribución en la Argentina (Di Fulvio y Espinar, 2016). En particular sobre H. curassavicum, hay
estudios anatómicos con el objetivo de caracterizar los rasgos adaptativos al ambiente del salitral
(Pérez Cuadra y Cambi, 2014). En la bibliografía, encontramos estudios sobre otras especies de
Heliotropium L. focalizados en los caracteres anatómicos con valor taxonómico y ecológico
(Kandemir et al., 2020; Kasem, 2015) y con valor diagnóstico en el caso de especies utilizadas en
medicina popular (Al-Hadeethi et al., 2018; Monti et al., 2003).
En la Laguna Don Tomás, ciudad de Santa Rosa, provincia de La Pampa, en inspecciones a
campo se colectaron agallas caulinares maduras de N. tridentifera de plantas de heliotropo y se
observó la presencia de micelio fúngico en la cámara larval. A partir de esas observaciones, en este
trabajo se propone describir los rasgos morfológicos y anatómicos de la agalla madura en
heliotropo, caracterizar la disposición del micelio fúngico en la cámara larval, llevar a cabo una
primera aproximación a su identificación, y aportar información sobre la estrategia de vida de N.
tridentífera.
METODOLOGÍA
El trabajo fue realizado en la Laguna Don Tomás, Santa Rosa La Pampa (36°37´0,7” S,
64°19´18” O), en un área perilagunar con vegetación halófila. En esta zona las estaciones del año
son bien marcadas, la amplitud térmica es alta, ocurren heladas, la temperatura media anual varía
entre 14 °C y 16 °C, la máxima y mínima anual media son 23,6 °C y 7 °C respectivamente, las
temperaturas máximas absolutas pueden alcanzar 44,0 °C y las mínimas absolutas pueden ser hasta
-13 °C (Cano, 2004; Casagrande et al., 2006; Méndez et al. 2021). El clima es subhúmedo seco y
las lluvias están concentradas en los meses estivales, siendo la precipitación media anual para el
período 1980-2018 de 705,4 mm (Méndez et al., 2021).
En el área de estudio se inspeccionaron mensualmente plantas de H. curassavicum y agallas
durante el año 2023. Para identificar la estrategia de vida del inductor y conocer el estado de
desarrollo del inductor al inicio y final de la temporada invernal se colectaron y abrieron 41 agallas
en otoño (25 a mediados y 16 a fin del otoño, una vez ocurridas las primeras heladas) y 37 agallas
en primavera (16 a mediados y 21 a fines de la primavera). La disección de las agallas se realizó
bajo un microscopio estereoscópico y se registró el contenido de la agalla y la coloración del
micelio.
Anatómicamente se estudiaron agallas maduras con la larva III considerando que en esta etapa
la agalla posee los tejidos agallados diferenciados y el micelio desarrollado. Se procesaron 20
agallas maduras (16 de otoño y 4 de primavera) sobre los tallos vegetativos. Las agallas colectadas
en invierno (N=16) no fueron analizadas anatómicamente porque los tejidos estaban necróticos a
causa de las heladas. Se realizaron preparados temporales a partir de cortes a mano alzada
transversales y longitudinales de los tallos con agalla madura y sin agalla. La epidermis se obtuvo
mediante la técnica peeling (D´Ambrogio de Argüeso, 1986). Se utilizaron los colorantes safranina
Corró Molas, B. M., Cornejo, L. G., Martínez, J. J., Mc Cargo, P. D. y Ceriani-Nakamurakare, E.
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y azul de toluidina, y los reactivos lugol para detectar almidón y floroglucina ácida para detectar
lignina. En el laboratorio de Sistemática y Biología Reproductiva de Plantas Vasculares
(Universidad de Buenos Aires, Facultad de Ciencias Exactas y Naturales, Departamento de
Biodiversidad y Biología Experimental) se realizaron preparados permanentes de cortes
longitudinales obtenidos con micrótomo de una agalla con larva III colectada en primavera. La
agalla fue fijada en FAA (alcohol 96° - agua destilada - formol - ácido acético glacial en proporción
10:7:2:1), incluida en parafina según la técnica convencional de pasajes de alcoholes etílicos
ascendentes, cortada con micrótomo tipo rotativo Leica RM 2125 RTS, las secciones fueron
desparafinadas con xileno y teñidas con safranina-fast green (D´Ambrogio de Argüeso, 1986).
Los instrumentos ópticos utilizados fueron un microscopio estereoscópico Motic SMZ 168 TL
y un microscopio óptico LabKlass XSZ-146 AT con filtro azul. Las fotografías microscópicas
fueron obtenidas con cámara digital Sony 20,4 MP adosada a los instrumentos ópticos.
Para el estudio preliminar de la comunidad fúngica se adaptó el protocolo empleado por
Ceriani-Nakamurakare et al. (2016). Brevemente, se tomaron dieciséis fragmentos con muestras
del micelio que recubría el interior de cuatro agallas colectadas en primavera, trabajando en
condiciones de esterilidad. Se esterilizaron superficialmente dos veces con aspersiones con alcohol
70 %. Las muestras fueron divididas a la mitad, del interior se obtuvo inóculo suficiente que fue
sembrado en dos medios de cultivo diferentes, Agar Extracto de Malta (AEM) y Agar Papa
Glucosado (APG). Los cultivos fueron incubados a 24 ºC en oscuridad y revisados periódicamente
realizando los repiques necesarios para obtener cultivos axénicos, los cuales son mantenidos en
tubos pico de flauta con AEM a 4 ºC en el cepario del Centro de Recursos Genéticos perteneciente
a la Facultad de Ciencias Exactas y Naturales, Universidad de Buenos Aires.
Los aislamientos obtenidos fueron agrupados en tres morfotipos de acuerdo con sus parámetros
macro y micro morfológicos. Posteriormente, se seleccionó al azar, una cepa del morfotipo más
abundante, al cual se le extrajo ADN genómico con el kit DNeasy UltraClean Microbial MoBio
(Qiagen) para su análisis molecular. Para tal fin, se amplificó por PCR (reacción en cadena de la
Taq polimerasa) la región nuclear ITS (Internal Transcribed Spacer) catalogado como el “barcode”
fúngico universal, utilizando los cebadores ITS1 e ITS4 4 (White et al., 1990) y las condiciones de
ciclado según Ceriani-Nakamurakare et al. (2016). El servicio de secuenciación del producto de
PCR fue realizado por Macrogen, Inc. Las secuencias obtenidas fueron comparadas mediante
BLAST (Basic Local Alignment Search Tool) con secuencias de especies tipo en la base de datos
NCBI y se registraron aquellas con la mayor similitud.
RESULTADOS
En el área de estudio, las plantas de heliotropo eran bajas, muy ramificadas, postradas, con los
tallos decumbentes y las inflorescencias escorpiodes en los extremos terminales de las
ramificaciones (Figura 1 A-D). Las agallas color verde de N. tridentifera fueron visibles en los
tallos de las plantas durante los meses cálidos, desde la primavera hasta fin del otoño (Figura1 A,
C, D). En otoño las plantas de heliotropo estuvieron en floración y fructificación. Las agallas se
desarrollaron en las ramificaciones principales y secundarias, y en los ejes de las inflorescencias las
cuales llegan a fructificar. Aunque fue muy frecuente la presencia de varias agallas en una
ramificación y en una planta, la mayoría de las agallas fueron solitarias, y algunas coalescentes. Las
agallas solitarias fueron engrosamientos prominentes, alargados con un promedio igual a 7,13 mm
de ancho máximo y 9,76 mm de longitud (N=9) y, globosos con 8,45 mm de ancho máximo y 8,47
de longitud en promedio (N=7). Las agallas solitarias fueron engrosamientos prominentes, 9 agallas
fueron más largas que anchas adoptando una forma alargada (ancho máximo promedio=7,13 mm,
longitud promedio=9,76 mm) y 7 agallas fueron tan anchas como largas mostrando una forma
globosa (ancho máximo promedio=8,45 mm, longitud promedio= 8,47).
La disección de las agallas permitió observar la presencia y aspecto del micelio y del inductor.
A mediados del otoño, en el interior de las agallas de los tallos vegetativos (N=25) predominaron
El sistema tritrófico de la agalla ambrosía de Neolasioptera tridentifera (Diptera: Cecidomyiidae) en Heliotropium
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las larvas III, se encontraron las larvas I, II y III en una, tres y dieciséis agallas respectivamente y
dos larvas de distintos estadios juntas (II y III) se encontraron en dos agallas. En tres agallas no se
encontró al inductor, una de ellas contenía otro ocupante. A finales del otoño y comienzo del
invierno la ocurrencia de heladas produjo la muerte de la parte aérea de las plantas. Los tallos vivos
y perennes persistieron subterráneos y las agallas permanecieron sujetas a los restos aéreos muertos
de las plantas, algunas sobre la superficie del suelo y otras semienterradas (Figura 1 B). De las 16
agallas invernantes examinadas, se encontró a la larva III en ocho y las ocho restantes estaban
vacías. La coloración de estas agallas fue grisácea, estaban contraídas, secas y relativamente
blandas (Figura 1 G, H). Las agallas mantuvieron esta apariencia durante el invierno. Al inicio de
la primavera (los primeros días de octubre), las plantas brotaron y los tallos subterráneos
desarrollaron ramificaciones plagiótropas creciendo por encima de las partes vegetales heladas y
de las agallas invernantes (Figura 1 C). Las primeras agallas inducidas en esa primavera, con color
verde y consistencia carnosa, se desarrollaron en los tallos vegetativos de estas ramificaciones
(Figura 1 E). A mediados de la primavera (fines de octubre), las plantas florecieron y nuevas agallas
fueron inducidas en los ejes de las inflorescencias. En estos momentos, en el interior de las agallas
examinadas de los tallos vegetativos (N=16) predominaron las larvas II, se encontraron las larvas
I, II y III en dos, seis y cuatro agallas respectivamente, pupa y exuvias en una y dos agallas
respectivamente y una agalla estaba vacía. A fines de la primavera se examinaron 21 agallas,
predominaron las agallas de las que habían emergido los adultos, las larvas II y III se encontraron
en dos y una agalla respectivamente, pupa en una agalla y 14 agallas estaban vacías y con orificios
de salida. El orificio de salida fue visible externamente sólo después de la emergencia del adulto
(Figura 1 F). El desarrollo de las larvas y pupa del inductor ocurrió en el interior de la agalla cerrada,
sin aberturas.
Figura 1. Aspecto general de la planta de H.
curassavicum (A-D) y de la agalla (E-H) en otoño
y primavera. A, B. Plantas en otoño, en A la planta
está florecida y fructificada, a. detalle de las
agallas, en B a finales del otoño, las agallas se
observan sobre la superficie del suelo (flecha) y
semienterradas, b. detalle de las agallas; C, D.
Plantas en primavera, C principios de la
primavera, las nuevas ramificaciones crecen por
encima de los restos de las ramificaciones secas y
de las agallas invernantes, en D la planta florecida
y con agallas (flecha); E-F. Aspecto de las agallas
verdes y carnosas, en E la agalla colectada en
otoño está cerrada, no ha emergido el inductor, en
F la agalla colectada en primavera tiene el orificio
de salida por dónde emergió el inductor, quedando
la exuvia de la pupa (flecha); G-H. Agalla a fines
del otoño, con consistencia seca, H en sección
longitudinal, la larva III color naranja del inductor
fue retirada de la agalla y se observa la cámara
larval. Escalas: A-D =10 cm, E-H = 1 cm.
Figure 1.
General appearance of
H. curassavicum
(A-D) plant and gall (E-H) in autumn and spring. A,
B. Plants in autumn, in A the plant is flowering and
fruiting, a: detail of the galls, in B late autumn, the
galls are observed on the surface of the soil (arrow)
and half-buried, b: detail of the galls; C, D. Plants
in spring, C early spring, new branches grow
above the remains of dry branches and wintering
galls, in D the flowering plant and with galls
(arrow); E-F. Appearance of the green and fleshy
galls, in E the gall collected in autumm is closed
and the inducer has not yet emerged, in F the gall
collected in spring has the exit hole through which
the inducer emerged leaving the pupal exuvium
(arrow); G-H. Gall in late autumn, with dry
consistency, H in longitudinal section, the orange
larva III of the inducer was removed from the gall
and the larval chamber is observed. Scales: A-D =
10 cm, E-H = 1 cm.
Corró Molas, B. M., Cornejo, L. G., Martínez, J. J., Mc Cargo, P. D. y Ceriani-Nakamurakare, E.
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En el interior de la agalla el micelio se encontró en contacto con la larva y tapizando la pared
de la cámara larval (Figura 2 A-C). Su color varió entre blanco y negro. En las agallas que contenían
larvas I, II y III, el color del micelio fue blanco y en otras agallas, con la larva III el micelio fue
color negro (Figura 2 A y B). En este caso, se observó a la larva III alimentándose del micelio
negro. En el corte longitudinal de la agalla con la larva III, se observaron hifas en el interior del
tubo digestivo (Figura 2 C y D). Las larvas II y III fueron alargadas, delgadas, color naranja y muy
móviles. De las 78 agallas examinadas, en cuatro agallas que no tenían al inductor, se encontró en
el interior otros ocupantes. En cuanto a la micobiota, las agallas analizadas mostraron una
comunidad fúngica con pocos taxones y con una frecuencia dominante de una especie del género
Botryosphaeria Ces. & De Not. Estos resultados preliminares (datos no mostrados) constituyen la
base para futuros estudios.
El tallo sin agalla fue verde, con consistencia carnosa, sección circular en transcorte y con una
hoja por nudo (Figura 3 A). La epidermis con cutícula fue uniestrata, presentó grandes litocistos
proyectados en el clorénquima subepidérmico, cistolitos redondeados y estomas anomocíticos
(Figura 3 B-D, Figura 4 A). En vista superficial, las células epidérmicas fueron rectangulares y
poligonales, con contornos rectilíneos, en transcorte fueron cuadradas (Figura 3 C, D, Figura 4 A).
En el transcorte, la corteza angosta y la médula amplia estaban claramente definidas por la
disposición en anillo de los tejidos vasculares secundarios, que formaban un cilindro vascular
continuo (Figura 3 A, B). La corteza presentó clorénquima subepidérmico (1-2 capas), colénquima
lagunar (3-4 capas) y parénquima incoloro (3-4 capas) cuya capa más interna estaba formada por
células con grandes amiloplastos a modo de una vaina amilífera (Figura 3 B-D, F). Los espacios
intercelulares o meatos fueron observados en todos los tejidos corticales. Se observaron fibras
perifloemáticas levemente positivas a la reacción con floroglucina ácida. En el xilema, la reacción
con floroglucina ácida coloreó las tráqueas, fibras y parénquima (Figura 3 E). La safranina coloreó
con rojo el xilema, y en particular con un rojo más oscuro al xilema primario. La médula
parenquimática con meatos y amplia, estuvo formada con células grandes de contorno circular que
poseían escasos cloroplastos.
En la porción del tallo agallado persistieron el color verde, la consistencia carnosa y la presencia
de hojas. La larva se observó en el interior de una cavidad a modo de galería o túnel, la cámara
larval, desarrollada en la médula del tallo agallado (Figura 5 A, B). La epidermis de la agalla mostró
similitudes con la epidermis del tallo sin agalla, fue uniestrata, presentó cutícula delgada, estomas
Figura 2. Larva de Neolasioptera
tridentifera y micelio en agallas en corte
longitudinal. A. Agalla con la larva II y el
micelio blanco; B. Agalla con la larva III y el
micelio negro; C-D. Cortes microscópicos,
tinción: safranina-fast green; C. Larva en la
cámara larval; D. Detalle del tubo digestivo
de la larva. Referencias: h: micelio en la
cámara larval, i: larva, l: cámara larval,
flechas: hifas en el interior del tubo digestivo
de la larva. Escalas: A, B = 5 mm, C, D =
100 µm.
Figure 2.
Neolasioptera tridentifera
larva
and mycelium in galls in longitudinal section.
A. Gall with larva II and white mycelium; B.
Gall with larva III and black mycelium; C-D.
Microscopic sections, staining: safranin-fast
green, C. Larva in the larval chamber; D.
Detail of the larva's digestive tract.
References: h: mycelium in the larval
chamber, i: larva, l: larval chamber, arrows:
hyphae inside the larva's digestive tract.
Scales: A, B = 5 mm, C, D = 100 μm.
El sistema tritrófico de la agalla ambrosía de Neolasioptera tridentifera (Diptera: Cecidomyiidae) en Heliotropium
curassavicum (Boraginales: Heliotropiaceae): aspectos fúngicos, del inductor y de la agalla
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anomocíticos y litocistos con cistolitos (Figura 5 C). Las células epidérmicas en vista superficial
presentaron forma poligonal y contornos rectilíneos a levemente curvos (Figura 4 B). Se observó
la corteza claramente definida, formada por clorénquima subepidérmico, parénquima
colenquimatoso, un extenso parénquima incoloro y la vaina amilífera (Figura 5 A-D). Estos tejidos
corticales presentaron meatos. Se observaron esclereidas y fibras perifloemáticas sin formar una
capa y negativas o con leve reacción a la floroglucina ácida. Los tejidos vasculares formaron un
anillo vascular con parénquima xilemático no lignificado (Figura 5 E).
A nivel del xilema primario se destacó el desarrollo de amplio parénquima separando las hileras
de tráqueas (Figura 5 G). La médula parenquimática, muy amplia y con células de contorno
poligonal, contenía la cámara larval (Figura 5 A, B). La pared de la cámara larval estuvo formada
por células parenquimáticas, algunas colapsadas. El micelio formó un estrato laxo y tapizó la pared
Figura 4. Epidermis en vista superficial.
Tinción: safranina; A. Epidermis del tallo sin
agalla, B. Epidermis de la agalla. Referencias:
flecha: cistolito, s: estoma, t: litocisto. Barras
= 100 µm.
Figure 4. Epidermis in superficial view.
Staining: safranin. A. Epidermis of the stem
without gall, B. Epidermis of the gall.
References: arrow: cystolith, s: stoma, t:
lithocyst. Scales = 100 μm.
Figura 3. Anatomía del tallo sin agalla. A-F.
Cortes transversales a mano alzada, tinción:
safranina. A, B. Aspecto general, flecha: fibras
perifloémáticas; C. Epidermis y tejidos
subepidérmicos; D. Litocisto; E. Reacción con
Lugol, flecha: vaina amilífera con
amiloplastos; F. Reacción con floroglucina
ácida, flecha: fibras perifloemáticas;
Referencias: flecha: cistolito, c: corteza, cl:
clorénquima, co: colénquima, e: epidermis, fl:
floema, m: parénquima medular, p;
parénquima incoloro, t: litocisto, v: tejidos
vasculares, x: xilema. Barras: A = 1000 µm, B,
F = 500 µm, C-E = 100 µm.
Figure 3. Anatomy of the stem without gall. A-
F. Freehand cross-sections, staining:
safranin. A, B. General appearance, arrow:
perifloematic fibers; C. Epidermis and
subepidermal tissues; D. Lithocyst; E.
Reaction with Lugol, arrow: starch sheath with
amyloplasts; F. Reaction with acid
phloroglucinol, arrow: perifloematic fibers.
References: arrow: cystolith, c: cortex, cl:
chlorenchyma, co: collenchyma, e: epidermis,
fl: phloem, m: medullary parenchyma, p;
colorless parenchyma, s: stoma, t: lithocyst, v:
vascular tissues, x: xylem. Scales: A = 1000
μm, B, F = 500 μm, C-E = 100 μm.
Corró Molas, B. M., Cornejo, L. G., Martínez, J. J., Mc Cargo, P. D. y Ceriani-Nakamurakare, E.
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parenquimática de la cámara larval, las hifas se extendieron hacia la cavidad de la cámara sin
obliterarla (Figura 5 G, H).
En la médula y alrededor de la cámara larval, se observaron tejidos vasculares adicionales, con
desarrollo de elementos xilemáticos hacia la periferia y floema hacia la cámara larval (Figura 6 A,
B). La reacción con floroglucina ácida coloreó el xilema del anillo vascular, particularmente los
elementos traqueales, y el xilema neoformado en la médula (Figura 5 E, F).
DISCUSIÓN Y CONCLUSIÓN
En este estudio, se constata por primera vez que N. tridentifera induce agallas ambrosía en H.
curassavicum conforme ha sido propuesto para otras especies de Alycaulini (Dorchin et al., 2019).
Actualmente, existe un creciente interés en comprender el rol del componente fúngico en estas
interacciones tritróficas (insecto-hongo-planta). Nuestros resultados sugieren el predominio, en
Figura 5. Anatomía de la agalla. A, D-F. Cortes
transversales a mano alzada, tinción: azul de
toluidina en (A) y safranina en (G). B, C, H. Cortes
longitudinales con micrótomo, tinción safranina-
“fast green”. A, B. Aspecto general de la agalla; C.
Epidermis y tejidos subepidérmicos, flecha:
cistolito; D. Reacción con Lugol, flecha: vaina
amilífera; E, F. Reacción con floroglucina ácida,
flecha en E: esclerénquima perifloemático, flecha
en F: tejidos vasculares adicionales neoformados
en la médula; G. Detalle del anillo vascular; H.
Detalle del micelio. Referencias: cl: clorénquima,
e: epidermis, fl: floema, h: micelio, i: larva del
inductor, l: cámara larval, m: parénquima medular,
p; parénquima cortical, po: parénquima
colenquimatoso, r: parénquima entre las hileras
de tráqueas, s: estoma, t: litocisto, v: tejidos
vasculares, x: xilema. Escalas: A, D, G = 500 µm,
B, E, F = 1000 µm, C, H = 100 µm.
Figure 5. Anatomy of the gall. A, D-F. Freehand
cross-sections, staining: toluidine blue in (A) and
safranin in (G). B, C, H. Longitudinal sections with
microtome, safranin-fast green stain. A, B.
General appearance of the gall; C. Epidermis and
subepidermal tissues, arrow: cystolith; D.
Reaction with Lugol, arrow: starch sheath; E, F.
Reaction with acid phloroglucinol, E-arrow:
periphloematic sclerenchyma, F-arrow: additional
vascular tissues neoformed in the pith; G. Detail of
the vascular ring; H. Detail of the mycelium.
References: cl: chlorenchyma, e: epidermis, fl:
phloem, h: mycelium, i: inducer larva, l: larval
chamber, m: medullary parenchyma, p; cortical
parenchyma, po: collenchymatous parenchyma, r:
parenchyma between tracheal rows, s: stoma, t:
lithocyst, v: vascular tissues, x: xylem. Scales: A,
D, G = 500 μm, B, E, F = 1000 μm, C, H = 100 μm.
Figura 6. Tejidos vasculares en la agalla. A.
Corte transversal, tinción: safranina. B. Corte
longitudinal, tinción: safranina-“fast green”.
Referencias: c: tejidos corticales, e:
epidermis, l: cámara larval, m: médula, x:
xilema del anillo vascular, flechas: tejidos
vasculares adicionales neoformados en la
médula y alrededor de la cámara larval.
Escala = 1000 µm.
Figure 6. Vascular tissues in the gall. A.
Cross-section, staining: safranin. B.
Longitudinal section, staining: safranin-fast
green. References: c: cortical tissues, e:
epidermis, l: larval chamber, m: medulla, x:
xylem of the vascular ring, arrows: additional
vascular tissues in the pith and around the
larval chamber. Scale = 1000 μm.
El sistema tritrófico de la agalla ambrosía de Neolasioptera tridentifera (Diptera: Cecidomyiidae) en Heliotropium
curassavicum (Boraginales: Heliotropiaceae): aspectos fúngicos, del inductor y de la agalla
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términos de frecuencia absoluta, de una especie del género Botryosphaeria Ces. & De Not., la cual
será identificada mediante un enfoque multigénico en un futuro trabajo micológico. Este género ya
ha sido reportado como un importante componente de la micobiota en agallas de insectos (Pyszko
et al., 2025; Zimowska et al., 2020). La elevada frecuencia de este hongo sugiere una relación
consistente en el sistema en estudio, aunque su rol ecológico requerirá estudios experimentales
adicionales que permitirán contestar interrogantes sobre su posible rol en la formación,
mantenimiento y/o la ecología interna de las agallas.
Las agallas se desarrollan en los tallos vegetativos como fue registrado por Kieffer & Jörgensen
(1910) y Jörgensen (1917) y también en los ejes de las inflorescencias, donde la presencia de agallas
no detiene la fructificación. Dos morfotipos son identificados, el fusiforme (agallas alargadas) y el
globoide (agallas globosas), ambos frecuentes en agallas caulinares (Isaias et al., 2013). La agalla
madura estudiada es cerrada, en general unilarval y posee una cámara larval en galería o túnel
desarrollada en la médula parenquimática. La forma particular de la cámara larval a modo de galería
es consistente con el cuerpo cilíndrico y alargado de la larva y su gran movilidad en el interior de
la agalla. Estas características son comunes de las larvas de Alycaulini que viven en agallas
caulinares y forman túneles (Gagné & Jaschhof, 2021).
En general, las agallas caulinares de cecidómidos no caen al suelo durante la época invernal,
sino que persisten sujetas al cuerpo de la planta con el inductor en su interior y con los tejidos
agallados vivos (Jorge et al., 2022; Yukawa & Rohfritsch, 2005). Esto sucede con las agallas
inducidas por algunas especies de Neolasioptera sobre plantas perennes leñosas (Mc Kay et al.,
2014) y con las agallas inducidas por Lasioptera rubi (Schrank) sobre arbustos (Popescu & Gostin,
2024). Esta estrategia de vida es clasificada como tipo IIA por Yukawa & Rohfritsch (2005). El
heliotropro es una especie perenne no leñosa y en el área de estudio, las ramificaciones aéreas son
afectadas por las heladas invernales. Así, las agallas caulinares de N. tridentifera durante los meses
invernales, persisten sujetas a los restos helados de la planta con la larva III en su interior, pero
sobre el suelo o semienterradas, y con los tejidos agallados muertos, secos y contraídos. Por esta
particular forma de invernar la estrategia de vida de N. tridentifera es tipo IB (Yukawa &
Rohfritsch, 2005; Yukawa & Uechi, 2021). Estos rasgos de la estrategia de vida de N. tridentifera
estarían estrechamente relacionadas a la forma de vida del heliotropo y a su fenología, lo cual
señalaría a N. tridentifera como una especie con alta especificidad por el hospedador y por el órgano
vegetal como es referido para las especies de Alycaulini (Gagné & Jaschhof, 2021, Kuzmanich et
al., 2015, 2018; Mc Kay et al., 2014).
En el área de estudio, las emergencias de adultos ocurrieron a mediado y a fin de la primavera.
Esto es distinto a la emergencia registrada en verano en otras provincias, San Juan y Mendoza
(Kieffer & Jörgensen (1910) y Jörgensen (1917), donde las diferencias de las condiciones climáticas
podrían influir en la fenología del heliotropo y en la historia de vida de su cecidógeno asociado
(Yukawa & Rohfritsch, 2005; Yukawa & Uechi, 2021). Por otra parte, posiblemente en nuestra
área de estudio ocurra una emergencia a fines del verano dado que se encontraron larvas I y II a
mediados de otoño. Esto indicaría que N. tridentifera no es una especie univoltina. Sin embargo, es
necesario obtener más información para conocer cuántas generaciones por año ocurren y para
comprender la sucesión de agallas en un mismo eje caulinar puesto que los ejes de las
inflorescencias son los últimos en desarrollar y deberían albergar las agallas más recientes.
En el tallo sin agalla estudiado, la organización general de los tejidos es acorde a la descripta
en la bibliografía para H. curassavicum (Pérez Cuadra y Cambi, 2014) y para otras especies de
Heliotropium (Al-Hadeethi et al., 2018; Kandemir et al., 2020; Kasem, 2015; Monti et al., 2003).
Esto es epidermis, clorénquima subepidérmico, colénquima, parénquima cortical, fibras
perivasculares, tejidos vasculares dispuestos en un anillo continuo y médula parenquimática. En
particular, en este trabajo señalamos la presencia en el tallo de H. curassavicum de una vaina
amilífera como la capa más interna de la corteza formada por células que acumulan almidón. Este
tipo de vaina puede desarrollarse en tallos jóvenes y, en algunos casos es referida como una
endodermis caulinar con almidón (Esau, 1982; Fahn, 1972; Mauseth, 1988).
Corró Molas, B. M., Cornejo, L. G., Martínez, J. J., Mc Cargo, P. D. y Ceriani-Nakamurakare, E.
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En el tallo agallado, la organización y distribución general de los tejidos es básicamente la
misma que en el tallo sin agalla, presenta epidermis, corteza y médula. La estructura de la agalla
estudiada es sencilla acorde a lo señalado para las agallas ambrosía de cecidómidos (Bronner, 1992;
Rohfritsch, 1992, Yukawa & Rohfritsch, 2005). Aun así, la agalla ambrosía de N. tridentifera
presenta modificaciones importantes como el mayor espesor de los parénquimas cortical y medular,
el amplio parénquima entre hileras de tráqueas, la neoformación de tejidos vasculares en el
parénquima medular y la persistencia de meatos o espacios intercelulares en los parénquimas
cortical y medular. Las modificaciones como crecimiento de los tejidos y la neoformación de tejidos
vasculares que redireccione los suministros hacia la agalla, son acordes a los cambios generales y
básicos propuestos para agallas (Isaias et al., 2024; Rohfritsch, 1992). En la agalla leñosa inducida
por Neolasioptera sp., el aumento del parénquima xilemático y el incremento del tamaño celular
fueron asociados a un mayor almacenamiento de agua (Jorge et al., 2022). En el caso de la agalla
estudiada, que es carnosa, los amplios parénquimas cortical y medular cumplen esa función. En las
agallas ambrosía caulinares inducidas por Lasioptera rubi en arbustos, el xilema secundario
experimenta hipertrofia de las tráqueas, aumento de parénquima y fibras xilemáticas y menor
lignificación (Popescu & Gostin, 2024). En la agalla de N. tridentifera, se incrementó el parénquima
xilemático no lignificado y el parénquima entre las hileras de tráqueas. Estas alteraciones podrían
contribuir al movimiento de sustancias a corta distancia y transversal, facilitando el transporte
localizado en la zona de la agalla. Por otro lado, el desarrollo de parénquima contribuiría a
compensar el aumento en diámetro del tallo agallado. En particular, los amplios parénquimas a
nivel del xilema primario cumplirían esta función, siendo análogos al tejido de dilatación del floema
en la estructura secundaria de tallos (Esau, 1985; Mauseth, 1988).
Los meatos posibilitan la circulación de aire en los tejidos vegetales (Mauseth, 1988) y su
persistencia en agallas es reportada en parénquimas homogeneizados y fotosintéticos (Arduin &
Kraus, 2001; Isaias et al., 2024; Rohfritsch, 1992). En la agalla ambrosía estudiada, que es cerrada,
verde, posee estomas y clorénquima subepidérmico, los espacios intercelulares podrían facilitar la
circulación de gases, y en el amplio espesor de los parénquimas cortical y medular, facilitarían la
circulación del oxígeno requerido para la respiración celular, la respiración de la larva y del micelio.
En el caso de las agallas abiertas por un ostiolo, la entrada de aire ocurre por esa abertura
(Rohfritsch, 1992).
La presencia de un estrato de esclerénquima alrededor de la cámara larval es frecuente en las
agallas de himenópteros, lepidópteros y cecidómidos, este estrato contribuye al soporte estructural
de la agalla y a la protección frente a parasitoides (Isaias et al., 2024; Rohfritsch, 1992). En las
agallas ambrosía foliares de cecidómidos estudiadas por Chao & Liao (2013) además de esas
funciones, la capa de esclerénquima fue asociada a restringir el crecimiento de las hifas fúngicas
hacia otros tejidos del órgano agallado y a limitar la capacidad de la larva para invadir más tejidos
vegetales. En adición, los autores relacionaron estas funciones con las estrategias de vida de los
inductores. La agalla ambrosía inducida por Schizomyia macropillata Maia en hojas, carece de una
capa de esclerénquima alrededor de la cámara larval y son los tricomas epidérmicos los que proveen
protección (Sá et al., 2009). La agalla estudiada, si bien tiene esclereidas y fibras pericíclicas, están
poco lignificadas y no forman una capa de esclerénquima. Por lo tanto, sería el propio tallo el que
provee soporte a la agalla en la planta. Asimismo, el anillo de tejidos vasculares que contribuye al
soporte podría estar limitando el crecimiento del micelio hacia el parénquima cortical dado que se
observó que el micelio permaneció restringido a la zona medular, específicamente a la pared
parenquimática de la cámara larval.
En otro aspecto, la superficie de la agalla estudiada es lisa, no posee rasgos peculiares que
provean protección ante posibles parasitoides e inquilinos. Posiblemente el amplio espesor de la
pared de la agalla, formada por los parénquimas y tejidos vasculares, dificulte el acceso de
inquilinos y parasitoides considerando que fueron muy pocas las agallas con otros ocupantes
(5,13%). Por otra parte, durante la época invernal, cuando la agalla está sobre el suelo, el
parénquima cortical y medular podría amortiguar el efecto de los factores abióticos, y el anillo de
El sistema tritrófico de la agalla ambrosía de Neolasioptera tridentifera (Diptera: Cecidomyiidae) en Heliotropium
curassavicum (Boraginales: Heliotropiaceae): aspectos fúngicos, del inductor y de la agalla
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tejidos vasculares podría contribuir a evitar el colapso de la cámara larval. El conjunto de estos
rasgos estructurales de la agalla inducida por N. tridentifera podrían estar asociados a la estrategia
de vida y al modo de alimentación micetófaga de la larva inductora (Chao & Liao, 2013).
Los resultados obtenidos en el presente trabajo revelan una estrecha asociación entre la larva
III y el micelio presente en la agalla, identificando dentro de la comunidad fúngica al más abundante
como perteneciente al género Botryosphaeria. Dicho género ha sido reportado anteriormente en
agallas ambrosia, siendo Botryosphaeria dothidea (Moug.) Ces. / De Not. (Dothideomycetes) la
especie fúngica más comúnmente encontrada en el interior de la mayoría de las agallas inducidas
por especies de Asphondyliini y Lasiopterini. En algunas agallas es la única especie presente, en
otras es el hongo dominante durante todo el proceso de desarrollo de la agalla o en una fase del
desarrollo (Adair et al., 2009; Bernardo et al., 2021; Kobune et al., 2012; Pan et al., 2015; Pyszko
et al., 2024). En agallas de Lasioptera donaci Coutin & Faivre-Amiot fue encontrado otra especie
fúngica, Arthrinium arundinis Corda (Sordariomycetes) (Careddu et al., 2022). En relación con
Neolasioptera, Borkent & Bissett (1985) encontraron conidios de especies de Macrophoma (Sacc.)
Berl. & Voglino (Dothideomycetes) en los micangios.
Especies del género Botryosphaeria son conocidas por su capacidad para colonizar una amplia
variedad de tejidos vegetales (Slippers & Wingfield, 2007). La identificación de este hongo en el
sistema estudiado plantea interrogantes sobre su papel en la inducción y desarrollo de la agalla, así
como sobre su interacción con la larva y el tejido vegetal circundante. Estudios previos han
documentado sistemas similares en los que las larvas se alimentan tanto de micelio como de tejido
nutritivo especializado (Bronner, 1992; Heath & Stireman III, 2010). Sin embargo, en este estudio,
no se observó un tejido nutritivo típico [e.g. agalla de Neolasioptera sp. sobre tallos de E.
erythropappus (Jorge et al., 2022)], lo que sugiere que el hongo podría desempeñar un rol exclusivo
en la provisión de nutrientes. La observación de larvas alimentándose del micelio, junto con la
presencia de hifas en su tracto digestivo, constituye una evidencia directa del micelio como fuente
primaria de nutrientes. El micelio, que varía en color de blanco a negro según el estadio larval,
tapiza la pared de la cámara larval sin obliterarla, formando un estrato laxo de hifas en contacto
directo con la larva. Esta disposición sugiere una relación simbiótica especializada, en la que el
micelio no solo actúa como fuente de alimento, sino que también podría influir en la estructura y
mantenimiento de la agalla como propone Rohfritsch (2008). Futuros estudios en el componente
fúngico profundizarán su enfoque en la identificación multigénica y en la exploración de roles
funcionales sobre los organismos fúngicos asociados.
En coincidencia con Isaias et al. (2024), los trabajos descriptivos de las agallas entomógenas
son el primer paso hacia trabajos interdisciplinarios y multifactoriales más amplios y complejos,
que contemplen aspectos fisiológicos, químicos, ecológicos y ambientales del desarrollo de las
agallas. Considerando que es muy escasa la bibliografía sobre la anatomía de agallas ambrosía de
especies de cecidómidos y en particular de Alycaulini presentes en la Argentina, el componente
descriptivo de este trabajo constituye una contribución significativa y plantea la necesidad de
examinar de forma integrada y multidisciplinar este sistema biológico tritrófico: planta-hongos-
insecto denominado agalla ambrosía.
AGRADECIMIENTOS
Este trabajo fue financiado por el Proyecto de Investigación N° 30 del Departamento de
Ciencias Biológicas de la Facultad de Ciencias Exactas y Naturales, Universidad Nacional de La
Pampa.
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